生物多样性与生态系统功能
生态系统中物种的获得和损失既是全球变化的结果，也是驱动因素，了解这种交换对生态系统功能的净后果是关键。——David A. Wardle et al.， 2011, p. 1277
我们的幸福与其他生物群的关系远比我们许多人倾向于相信的要紧密得多。——托马斯·洛夫乔伊，1986年，第24页
我们已经看到，物种丰富度随纬度、气候、生产力和许多其他物理和生物变量而变化。长期以来，群落生态学家一直致力于理解驱动这些多样性模式的机制。然而，最近生态学家对生物多样性如何反过来影响生态系统的功能产生了兴趣。这不是随便问的问题。自从恐龙灭绝以来，物种正以前所未有的速度消失;一些科学家推测，到本世纪末，由于栖息地破坏、过度捕捞、入侵物种、富营养化、全球气候变化和人类活动的其他影响，多达50%的地球物种可能已经消失(Wake和Vredenburg 2008;Pereira et al. 2010;Ceballos et al. 2017，但参见Loehle and Eschenbach 2012)。作为生态学家，我们能预测这种生物多样性丧失的后果吗?我们知道，地球上的生物群每年在大气、水圈和岩石圈之间移动数亿吨的元素和化合物。生物体显然在地球的动态中起着重要作用，但是物种多样性本身在生态系统的功能中起着什么作用呢?或者，简单地说，我们需要多少物种才能确保生态系统继续正常运作?1994年发表的两篇开创性论文为这个问题打开了大门。
Tilman和Downing(1994)在明尼苏达州中东部的草原上研究发现，植物物种多样性高的地块能更好地缓冲严重干旱的影响;这些样地在干旱期间比低多样性样地保持更高的植物生产力(图3.1)。结果表明，物种丰富度、生态系统生产力和生态系统稳定性之间存在明显的联系;然而，Tilman和Downing研究了一组植物群落，其中植物物种丰富度因施肥而改变，多样性随着肥力的增加而减少。因此，这一额外因素(增加的土壤肥力)的存在可能使他们对植物物种丰富度与生态系统生产力和稳定性之间因果关系的解释变得模糊(休斯顿，1997)。
图3.1 Tilman和Downing的研究是最早表明植物物种丰富度对生态系统功能有积极影响的研究之一。他们发现，在明尼苏达州雪松溪生态系统科学保护区的四个草原上，抗旱性与植物物种丰富度呈正相关。抗旱性以干旱年份植物群落生物量与前一年植物生物量相比的损失来衡量(因此，最高抗旱性位于y轴的顶部)。生物量比表示由于干旱造成的生物量损失的比例。数据点为给定物种丰富度图的平均值(±1 SE)。植物物种丰富度在207个研究样地之间存在差异，这是以往和正在进行的养分操纵的结果。出自Tilman and Downing(1994)。
图3.2 Naeem等研究不同营养水平物种损失对生态系统功能影响的实验设计。在他们的实验中，在英国西尔伍德公园“Ecotron”的14个大型环境室中建立了包含四个营养水平的模型群落——初级生产者(一年生植物)、食草动物(软体动物和昆虫)、捕食者(拟寄生虫)和分解者(石虫和蚯蚓)。建立了三个多样性水平，使每个低多样性处理包含高多样性处理中使用的物种的一个子集，以模拟高多样性生态系统中物种的均匀损失。源自Naeem et al.(1994)。
在同样于1994年发表的第二项研究中，Naeem和他的同事在英国西尔伍德公园的“Ecotron”的14个大型可控环境室中，直接控制了一组小型复制生态系统中的物种丰富度。他们的实验包括三个多样性水平下的多个营养水平，中等多样性处理包含高多样性处理中的一个物种子集，低多样性处理包含中等多样性处理中的一个物种子集(图3.2)。研究人员使用这些处理方法来模拟高多样性生态系统中物种的均匀损失。Naeem和他的同事发现，与低多样性群落相比，高多样性群落消耗更多的二氧化碳(即呼吸速率更高)，更高的植物多样性导致更高的初级生产力(Naeem et al. 1994)。Naeem等人以及Tilman和Downing的实验为大量研究生物多样性和生态系统功能 (Ecosystem functioning) 之间的关系铺平了道路。这项工作的绝对数量和它前进的快速步伐使得很难用一章来概括。本章重点介绍了生物多样性对四种重要生态系统功能的影响方面的一些发现: •生产力; •养分利用和养分保留; •群落和生态系统的稳定性; •可入侵性。 本章的第二部分讨论了生物多样性与生态系统功能关系中尚未解决的一些问题，并指出了未来的研究方向。
更高的物种多样性会导致更高的生态系统生产力吗?至少对低矮植物群落来说，答案是肯定的。三项大规模研究非常清楚地表明了这种影响。1993年，David Tilman及其同事(Tilman et al. 1997,2001)在明尼苏达州的Cedar Creek生态系统科学保护区(Cedar Creek Ecosystem Science Reserve)建立了168块地(9米× 9米)(图3.3)，将1、2、4、8或16种草原稀树草原多年生物种的种子引入其中。在18种不同多样性处理中随机生成不同多样性处理的物种组成，每m2投种15 g。蒂尔曼和他的同事们对物种多样性和植物功能群多样性对生态系统生产力、营养动态和稳定性的影响进行了20多年的跟踪研究。在欧洲，研究人员采用了类似的实验设计，在从北部的瑞典到南部的希腊的七个国家重复进行，以观察植物多样性对生态系统功能的影响(Hector et al. 1999)。在这个被称为BIODEPTH的实验中，不同地点之间的区域物种池有所不同，这使得人们能够深入了解不同环境下结果的潜在普遍性。2002年，在德国耶拿附近开展了第三项重大实验，即耶拿生物多样性实验(Weisser et al. 2017)。与前两个试验一样，在大量试验地块上操纵植物多样性，以研究地上、地下生产力和养分利用效率。此外，耶拿实验非常注重检查植物多样性对多个营养水平的影响，并了解多样性影响生态系统功能的机制(例如，Marquard等人，2009;Hector et al. 2011;Weisser et al. 2017)。
在这些试验中，物种丰富度对初级生产有很强的正向影响。在Cedar Creek，生产力(以植物生物量衡量)随着一些植物物种的增加而迅速增加，但随着物种数量的增加，增加的速度随后以渐近的方式放缓(图3.4A)。在Cedar Creek实验和其他实验中，物种丰富度对植物生物量的积极影响随着时间的推移而增加(Tilman et al. 2014;Weisser et al. 2017)。泛欧洲BIODEPTH实验结果显示，不同研究地点的生物多样性与生产力之间的关系强度存在差异，但总体响应是一致的——在8个研究地点中，有7个地点的生产力随着物种丰富度的增加而显著增加(图3.4B;请注意，该图中的x轴是对数刻度)。Jena实验也显示物种丰富度与生物量呈正相关关系，功能群丰富度与生物量呈正相关关系(图3.4C)。Hector等人(2011)重新分析了这三个实验的结果，以解决生物量生产是更强烈地受到物种丰富度还是物种组成(即所使用的不同物种组成之间的总体差异)的影响。与早期的一些预测相反(例如，Hooper等人2005年)，Hector等人发现，在实验草地群落中存在的物种(功能群)的数量和类型在确定地上生产力方面具有类似的重要性。
物种均匀度(第2章)对初级生产力也有重要影响，但对物种丰富度的研究较少。Wilsey和Potvin(2000)的一项早期研究发现，在老田植物群落中，更高的均匀度导致更高的生产力。然而，均匀性影响生产率的可能机制是多种多样的，随后的结果也是混合的(Hillebrand et al . 2008)。
在草地上观察到的物种丰富度对生物量生产的积极影响(参见Tilman et al. 2014)可以扩展为一个更一般的结论——增加物种丰富度会增加初级生产者的生物量生产。一项对368个独立实验进行的荟萃分析发现，在各种陆地、淡水和海洋生态系统中，对植物或藻类物种丰富度进行控制的实验发现，最多样化的复合养殖平均获得的生物量是平均单一养殖的1.4倍(Cardinale et al. 2011)。这一结果在水生和陆地系统中都是一致的。Cardinale和他的同事们继续用各种数学函数来拟合观察到的多样性-生产力关系，并发现79%的关系最适合于一个正的和减速的函数。这些结果表明，在生产力损失最小的情况下，群落中可能会失去一部分物种，但超过一定程度的物种损失，生产力就会迅速下降。然后，研究人员试图通过对数据拟合一个饱和函数(Michaelis-Menten曲线)来计算维持最大生产者生物量所需的物种比例。他们得出的结论是，要维持50%的最大生产者生物量，需要实验中使用的最大物种数量的90%左右。然而，这一结论是基于一个有问题的假设，即当物种丰富度趋于无穷时，可以外推一个拟合的饱和函数来估计最大生物量产量。Cardinale et al.(2011)告诫人们不要把他们的估计过于字面化。同样，尚不清楚的是，当丰富度从1个物种增加到6个物种时，生产力的急剧增加，还是从8个物种或更多物种的相对缓慢的增加(图3.4)，在野外更具生物学相关性。在这一点上，我们根本不知道在我们看到生产力明显下降之前，群落中可能会失去多少物种。
3次大规模野外试验表明，随着物种丰富度的增加，植物群落生物量(以及初级生产)也随之增加。(A)雪松溪实验1997-2000年的平均植物总生物量。(B)在欧洲8个地点进行的BIODEPTH实验中，年地上植物生物量作为物种丰富度的函数(来自英国谢菲尔德和西尔伍德公园两个地点的数据已合并)。请注意，x轴以对数尺度(log2)显示物种丰富度。(C) 2003-2007年耶拿生物多样性实验中植物群落总生物量与物种丰富度(x轴，log2尺度)和植物功能类群丰富度的关系。所有图中的数据点均为平均值+ 1 SE。(A)根据Loreau (2010b)修改，原始数据来自Tilman et al. (2001);(B)根据Loreau (2010b)修改，原始数据来自Hector et al. (2002);(C)修改自Marquard et al.(2009)。
为什么生产力会随着物种丰富度的增加而增加?生态学家关注两种可能的机制:生态位互补效应和物种选择效应 (Huston 1997;罗罗和赫克托2001;Tilman et al. 2014)。如果物种利用有限资源的方式不同，就可能发生生态位互补 (Niche complementarity)。例如，植物物种可能在物候、生理、生根深度或营养需求上有所不同。如果一个群落由不同生态位的物种组成，群落的整体资源利用效率可能随着物种丰富度的增加而增加，从而导致更高的整体生产力。互补效应也可能由促进作用产生(例如，固氮豆科植物的存在可能增加非固氮物种的生长速度)。物种选择(也称为抽样效应) (Species selection (also called the sampling effect))将导致生产力的提高和物种丰富度的增加，如果不同的群落更有可能包含更多的生产力物种，这些物种将主宰群落(Aarssen 1997;休斯顿1997;瓦尔德1999;罗罗和赫克托2001)。寻找生态位互补性证据的一种方法是测试含有物种混合的试验田是否比任何单一栽培地产生更多的生物量(称为越界超产;罗罗和赫克托2001)。如果是这样，那么我们就知道，混合物种样地的较高生产力不仅仅是由于物种选择。
生态位互补性和物种选择可以协同作用以增加生态系统功能，这两种机制的相对贡献可以使用Loreau和Hector(2001)概述的方法进行统计划分。当我们能够在物种混合物中确定单个物种对生态系统功能的贡献时，这种统计划分是可能的。在陆生植物群落中，有可能测量单个物种对初级生产总量的贡献(通过测量植物立木生物量)。然而，对于许多其他生态系统属性，不可能确定单个物种如何对多元文化的功能做出贡献。因此，我们对生态位互补和物种选择对生态系统功能的相对影响的了解大多来自于植物生产力的研究。
对陆生植物群落的研究表明，物种选择(采样)效应可能是实验早期生态系统功能的主要驱动因素，而生态位互补效应随着群落的成熟而变得更强(Cardinale et al. 2007;Reich et al. 2012)。在Cedar Creek试验中，随着物种丰富度的增加，海侵超产的样地百分比在后期增加(Tilman et al. 2001, 2014)。因此，有证据表明，在实验中，生态位互补性很晚，但不是很早。Fargione et al.(2007)和Marquard et al.(2009)在同一实验中采用Loreau和Hector(2001)的方法划分了生态位互补和物种选择的影响。他们发现生态位互补效应随着时间的推移而增加，而物种选择效应随着时间的推移而减少(图3.5)。耶拿实验的结果还表明，物种丰富度对生态系统功能的影响随着时间的推移而增强(Meyer et al. 2016)。有趣的是，耶拿实验中生物多样性效应的这种时间强化是由于高生物多样性的生态系统功能增加和低生物多样性的生态系统功能恶化的结合(参见Guerrero-Ramírez et al. 2017，一般草原的类似结论)。低多样性处理(包括单一栽培)的生产力恶化可能是由于植物-土壤负反馈(稍后将详细讨论)，而互补效应可能随着时间的推移而变得更强，这是物种间生态位分化增加的选择结果(例如，Zuppinger-Dingley 2014)，导致功能性状多样性增加。
对44个植物群落研究的荟萃分析(Cardinale et al. 2007)表明，生态位互补性可能与物种选择一样重要(基于Loreau和Hector 2001年的效应统计划分方法)，并且生态位互补性的重要性随着时间的推移而增加(另见Cardinale et al. 2011)。在持续2-5代植物的实验中，大约12%的情况下，物种混合比最多产的单一栽培产量高。一项涵盖水生和陆地生态系统初级生产者的更广泛的荟萃分析发现，在37%的研究中，越界超产，这意味着63%的时间里，不同的复合栽培产生的生物量低于单一最高产量的单一栽培(Cardinale et al. 2011)。平均而言，在每项研究中，最多样化的复合栽培的生物量是产量最高的单一栽培的0.87倍。因此，Cardinale及其同事(2011年，第581页)得出结论:“目前几乎没有证据支持多元文化胜过其最有效或最多产(组成)物种的假设”(但参见Tilman et al. 2014)。
图3.5 实验证据表明，生态位互补和物种选择的贡献可能随时间而变化。所有图中的数据点均为平均值±1 SE。(A, B)群落多样性与生物量的关系，1996-2006。(A)物种丰富度对群落生物量生产的净效应(即关系的斜率)在10年期间增加。(B)生态位互补性和物种选择对物种丰富度/生产力关系总体斜率的贡献。随着时间的推移，互补性效应增强，而选择效应减弱。(C, D)生态位互补性和物种选择对生物多样性净效应的贡献——以耶拿实验为例，2003-2007。y轴以平方根标度表示。(A,B)修改自Fargione et al. (2007);(C,D)源自Marquard et al.(2009)。
迄今为止，生态位互补效应几乎只在陆生植物群落中得到证明，最常见的是当目标物种在功能性状上存在质量差异时(例如，固氮植物与非固氮植物;Spehn et al. 2002;Heemsbergen等人，2004;Fargione等人，2007;Marquard et al. 2009)。一些研究试图利用物种间的数量差异(沿着某些生态位轴测量)来预测生态位互补性对生态系统功能的影响(例如，Norberg 2000;Wojdak and Mittelbach 2007)。然而，正如Ives等人(2005年，第112页)所说，“我们知道，从实证研究中没有确凿的证据表明，资源分配[生态位互补性]是消费者多样性对资源或消费者密度影响的潜在机制。”考虑到生态位互补性在理论中的核心地位(例如，Tilman et al. 1997)，有限的证据表明生态位互补性对生态系统功能有如此明确和重要的影响，这有点令人惊讶。然而，下一节讨论了两个新的实验，它们更好地阐明了生态位互补性在驱动物种丰富度对养分保留的积极影响中的作用。
低多样性下物种特异性敌人(如土壤病原体)的积累可以与高多样性下的生态位互补性协同作用，从而产生强大的生物多样性-生产力关系。例如，在自然土壤中生长的植物物种丰富度与经过灭菌以杀死所有微生物(通过伽马辐射)或真菌(通过杀菌剂)的土壤中生长的植物物种丰富度不同的实验发现，植物物种丰富度和植物生产力之间的显著正相关关系取决于土壤中是否存在活的微生物(Maron等人，2011;施尼策尔2011;Hendriks et al. 2013)。作者提出，在物种丰富度较低的情况下，土壤传播的食草动物和病原体对植物生产力具有很强的负密度制约效应，因为植物可能生长在(受感染的)同种邻居附近(Janzen-Connell效应，第4章)。特定物种的土壤传播疾病或食草动物对生产力的负面影响较小，因为特定植物不太可能与同一物种的受感染个体密切接触。作者进行了实验，记录了土壤病原体的物种特异性、负密度依赖效应，并得出结论:“基于生态位/竞争过程和土壤病原体效应……可能协同作用”，以推动多样性-生产力关系(Maron et al. 2011, p. 40)。
如果物种表现出资源分区和生态位互补性，则群落多样性越高，资源利用效率越高，生态系统中未利用资源的数量应随着物种丰富度的增加而减少。这些预测得到了一些研究的支持，这些研究涉及在陆地生态系统中操纵植物多样性，其中氮的可用性限制了初级生产力(例如，Tilman等人，1996;Hooper and Vitousek 1997,1998;Niklaus et al. 2001; SchererLorenzen et al. 2003; Oelmann et al. 2007)。Oelmann等人(2007)对不同物种丰富度的植物群落的氮有效性进行了特别完整的分析。他们表明，植物物种丰富度(变化)有所增加 土壤有效氮(NO3 -)浓度降低，溶解有机氮(DON)和总溶解氮(TDN)含量降低。地上植被含氮量也与物种多样性呈正相关，表明总氮吸收量随物种多样性的增加而增加。Dijkstra等人(2007)进行了类似的研究，同样将物种丰富度从1种变化到16种，发现植物物种丰富度的增加减少了溶解无机氮(DIN)的淋失，这是植物群落更有效地吸收养分的结果。Dijkstra及其同事发现，DON不易溶解，可能无法直接被植物吸收(Neff et al. 2003)，在物种丰富的地块中，DON的损失率更高。
证据的权重表明，植物物种丰富度对陆生植物群落氮利用效率有正向影响。Cardinale et al.(2011)在对59项研究(56项关于草原，3项关于淡水藻类)的综述中发现，物种丰富的复合养殖比单一养殖平均降低了48%的营养浓度。然而，他们发现几乎没有证据表明多元文化比最有效的单一文化更有效地利用资源。与最有效的单一栽培相比，复合栽培中土壤或水中的常备养分浓度更高，而不是更低(Cardinale et al. 2011)。
两项研究(Northfield et al. 2010;Cardinale 2011)采用新颖的实验设计来测试物种丰富的复合栽培是否比最有效的单一栽培更有效地利用资源，如果是这样，这种更有效的资源利用是否是由于生态位互补性。大多数关于物种丰富度对生态系统功能影响的研究都采用“替代”实验设计，即不同处理的物种数量不同，但个体总数保持不变。Northfield和他的同事(2010)将这种设计与另一种改变每个物种中个体数量的设计结合起来，形成了一个完整的“响应面设计”。他们的新设计使他们能够测试不同种类的掠食性昆虫(如虫子、寄生蜂)以感染作物的蚜虫为食，在资源利用方面的互补性。他们认为，如果不同的捕食者物种对猎物资源的利用不同(例如，通过不同的方式或在不同的微生境中进食)，那么任何单一捕食者物种的总资源利用应该随着捕食者密度的增加而趋于平稳(饱和)，但更多样化的捕食者群落的总资源利用不应该趋于平稳，或者应该在更高的水平上趋于平稳(Northfield et al. 2010)。他们发现，一个多样化的捕食者群落比任何单一的捕食者物种表现出更好的蚜虫控制能力。此外，他们表明，“没有一个单一的消费者物种，即使在高密度的情况下，能够将资源驱动到资源分配的低水平，这是多种消费者组合所能达到的——这是资源分配的标志”(Northfield et al. 2010, pp. 346-7)。
Cardinale采用了一种非常不同的实验设计，以表明生态位互补性在溪流藻类生物多样性改善水质的方式中起着重要作用(Cardinale 2011)。流入溪流和河流的氮是许多地区的一个重要污染源。在生境异质性较高的实验室溪流中，藻类物种丰富度的增加(多达8种藻类)显著降低了溪流水中溶解氮(NO3 -)的量。然而，当河流环境变得更加均匀时，Cardinale发现不同藻类物种的生态位机会的丧失导致藻类多样性减少和氮吸收减少。在生境多样化的溪流中，藻类物种丰富度对水质的大部分积极影响(通过降低氮水平)是由于生态位互补(图3.6)。
图3.6藻类物种丰富度对溪流中氮吸收和藻类生物量的影响取决于不同物种是否能分配资源。(A)具有异质生境的溪流允许8种藻类在研究中分配资源。(B)在河流生境均质的地方，资源分配的机会有限，单一物种成为优势。数据点为平均值±1 SE，最佳拟合函数绘制为实线。虚线水平线和阴影区域表示在单一栽培中获得最高值的Stigeocloneum的平均值±1 SE。每个序列的最右边的面板显示了由生态位互补(NC)或选择效应(SE，优势物种的效应，在这个例子中是Stigeocloneum)驱动的藻类密度增加的比例。在Cardinale(2011)之后。