群落生态学 第 5 章 捕食者-猎物相互作用的基本原理

总结

  1. 猎物密度和捕食者进食率之间的关系称为捕食者的功能反应。捕食者的功能反应可分为三种基本类型：

• 在 I 型功能反应中，捕食者的进食率随猎物密度线性增加（对于大多数捕食者来说这并不现实）。

• 在 II 型功能反应中，捕食者的进食率随猎物密度增加而增加，但进食率稳步下降。这种关系可以建模为接近渐近线的曲线。

• III 型功能反应是一种 S 形关系，其中捕食者的进食率在猎物密度最初增加时加速，然后在猎物密度较高时减速。

  1. Lotka-Volterra 模型是单个捕食者物种以单个猎物物种为食的动态的简单模型。它假设在没有捕食者的情况下，猎物种群将呈指数增长；捕食者的进食率遵循 I 型功能反应；捕食者种群的增长取决于单位时间内消耗的猎物数量。
  2. Lotka-Volterra 模型在捕食者和猎物种群中产生耦合振荡。对猎物种群增加自我限制（例如，纳入承载能力 K）可使系统稳定，在受到干扰后系统会返回到稳定的平衡点。
  3. Rosenzweig-MacArthur 捕食者-猎物动态模型采用了更现实的 II 型功能反应，这会导致猎物等倾线驼峰。如果捕食者等倾线与猎物等倾线在驼峰右侧相交，则交点定义了一个稳定的平衡点，系统将在受到干扰后返回到该平衡点。如果捕食者等倾线与猎物等倾线在驼峰左侧相交，则系统不稳定（捕食者和猎物种群在极限环中振荡）；扰动会导致环的幅度发生变化，并且一个或两个物种可能会灭绝。
  4. 当捕食者效率相对较低时，捕食者-猎物系统更有可能保持稳定；这种现象称为抑制-稳定性权衡。增加猎物的承载能力可能会降低系统的稳定性，这种现象被称为丰富悖论。
  5. 增加捕食者的自我限制（例如，其他捕食者的干扰或限制捕食者的资源）将导致捕食者等倾线向右弯曲，并倾向于稳定捕食者-猎物系统。
  6. 食草动物可以表现出与捕食者-猎物系统相同的大部分动态，但在捕食者仅消耗单个植物的部分营养结构的情况下，可以快速重新生长，这有助于稳定动态。
  7. 同样，寄生和疾病模型通常表现出与捕食者-猎物系统相似的动态。一个重要的区别是感染可能不会致命，从而导致模型更类似于超种群（斑块殖民化）模型。另一个重要的区别是“攻击率”现在是感染率，它可能不会显示处理时间限制，因此可能最好建模为 I 型功能反应。

[引言]

… 猎物-捕食者系统，无论是植物和食草动物、动物猎物和四足或六足捕食者、昆虫和寄生蜂……所有这些系统都具有某些共同的属性……

Robert May 和 Charlotte Watts，2009 年，第 431 页

模型是理解现实世界的工具，……它们可以增强我们对生态机制的直觉。即使是最简单的模型，可能与任何生命系统都不匹配，也可能有用。

William Murdoch 等人，2003 年，第 3 页

[正文]

在任何群落中，物种都存在于其他潜在相互作用物种的网络中。该网络中的每个物种都会消耗资源，并且本身也被其他物种消耗。消费者-资源链接是构建日益复杂的食物链和食物网的基本构件（图 5.1；Murdoch 等人，2003 年）。在本章和接下来的四章中，我们将重点关注消费者与资源之间的联系，以从机制上理解物种之间的相互作用，包括捕食、种间竞争和互利共生/促进。在这里，我们从可以说是最简单的消费者与资源之间的相互作用开始——一种捕食者以一种猎物为食（图 5.2A）。正如上面 May 和 Watts (2009) 的引文所暗示的那样，我们可以广泛地定义“捕食者”和“猎物”，包括食草动物和植物、寄生虫和宿主，以及更“传统”的捕食者和猎物概念。从这个简单的开端开始，我们将继续（在第 6 章中）考虑以多种猎物为食的捕食者，以及猎物的适应性和行为反应如何影响捕食者与猎物的相互作用（图 5.2B）。接下来，我们将从竞争（第 7 章和第 8 章）和互利共生与促进（第 9 章）的角度研究消费者-资源相互作用，然后我们将使用生态网络和食物网的构造探索多个消费者和多个资源之间的相互作用，从而将这些部分整合在一起（第 10 章和第 11 章）。复杂性的每次增加都使我们能够考虑多物种消费者-资源相互作用的其他属性（Holt 1996）。

在本章中，我们遇到了两个重要概念，它们应该是每个生态学家研究物种相互作用工具包的一部分。第一个是洛特卡-沃尔特拉模型（此处针对捕食者和猎物制定）；第二个是等倾分析。两个相互作用物种的洛特卡-沃尔特拉模型是最简单的消费者-资源模型，生态学家长期以来一直对它爱恨交加。批评者会把它扔进生态学的垃圾箱，认为它过于简单、过时，而且完全错误，但它的支持者认为它是一种有用的启发式工具，可以深入了解控制物种相互作用结果的过程。这里介绍等斜线分析作为一种直观解释洛特卡-沃尔特拉模型结果的方法。然而，等斜线分析的用处远远超出了洛特卡-沃尔特拉型模型的分析，我们将在考虑种间竞争的消费者-资源模型和食物网研究中再次使用该技术。

本章与本书其他章节不同，它几乎只关注开发和分析简单的数学模型，很少引用自然界的例子。我们在这里不再强调实证例子，因为我们想快速超越单一捕食者物种以单一猎物物种为食的研究（这在自然界中是一种相对罕见的相互作用）。然而，对这种简单的捕食者-猎物系统的研究是我们开始探索物种相互作用细节的有用起点。在下一章中，我们将研究捕食者与猎物之间更复杂、更现实的相互作用，包括许多将捕食的理论概念与自然界联系起来的实证例子。

图 5.1 简单的消费者-资源相互作用网络：食物链 (A) 和食物网 (B)。消费者-资源链接（用箭头表示）是这些网络的基石。箭头旁边的加号表示食用资源物种对消费者物种的积极影响；减号表示对被消耗的资源物种的负面影响。

图 5.2 日益复杂的捕食者-猎物网络。在本章中，我们考虑最简单的捕食者-猎物相互作用：一种捕食者物种以一种猎物物种为食 (A)。在第 6 章中，我们将添加多种猎物物种 (B)，并允许这些猎物物种竞争资源 (C)。(C) 中的虚线箭头表示营养级之间的间接正相互作用（在第 6、10 和 11 章中讨论）。

捕食者功能反应

任何捕食者-猎物相互作用的一个基本属性是捕食者的进食率（单位时间内每个捕食者消耗的猎物数量）。随着猎物密度的增加，这一速率预计会增加；然而，这种关系可能采取不同的形式。例如，在猎物密度较低时，捕食者的进食率应与猎物密度成正比（Turchin 2003），即

进食率 = aN [公式 5.1]

其中 N 是猎物的种群密度，a 是比例常数，称为捕食者的人均攻击率。然而，在猎物密度较高时，捕食者的进食率应达到捕获和消耗单个猎物所需的时间（称为该猎物的处理时间）所设定的最大值。Holling（1959）将猎物密度与捕食者进食率之间的关系称为捕食者的功能反应，并将捕食者的功能反应分为三种基本类型（图 5.3）。

I 型功能反应假定捕食者的进食率（以单位时间内每个捕食者消耗的猎物数量为单位）随猎物密度线性增加（公式 5.1；图 5.3A）。尽管从数学角度看，I 型功能反应很简单，但对于大多数捕食者来说，它并不现实，因为它假设捕食者可以在单位时间内消耗恒定比例的猎物种群，而不管猎物密度如何。因此，猎物的人均死亡率不会随其自身密度而变化（图 5.3D）。一些滤食性生物，如浮游动物，可能在一定范围的猎物密度下符合这种关系（Jeschke 等人，2004 年），但大多数捕食者的消耗率将接近猎物处理时间设定的最大值。最大进食率可以纳入 I 型功能反应，方法是允许进食率随猎物密度线性增加，直至突然变为恒定值（Holling，1959 年）。然而，更现实的方案是将捕食者的功能反应建模为平滑接近渐近线的曲线。

Holling 的 II 型功能反应（图 5.3B）描述了这种关系，其中

进食率 = aN/(1+ahN) [公式 5.2]

h 是处理时间（有关公式 5.2 的简单推导，请参阅 Gotelli 2008 第 136-137 页）。II 型功能反应已被证明适合各种捕食者的进食率（图 5.4；Hassell 1978；Jeschke 等人 2004），并且当单个捕食者在不受干扰的情况下觅食单一类型的猎物时，这是可以预料的（Turchin 2003）。请注意，在非常低的猎物密度下，分母中的 ahN 项很小，进食率近似于 I 型功能反应。在猎物密度非常高的情况下，进食率接近于猎物处理时间的倒数（1/h）的最大进食率。还要注意，在 II 型功能反应下，单个猎物的死亡概率会随着猎物密度的增加而下降（图 5.3E）。II 型功能反应是否完全符合公式 5.2 并不重要；相反，II 型功能反应的定义特性是它以递减的速率增加（有关示例，请参阅 Abrams 1990）。

Holling 将 III 型功能反应 描述为 S 形关系（图 5.3C），其中捕食者的进食率在猎物密度最初增加时加速，但在猎物密度较高时减速。 III 型功能反应的一个有用公式是

进食率 = c * (N^2)/(d^2 + N^2) [公式 5.3]

其中 c = h^(–1)，最大进食率，d = (ah)–1，半饱和常数（进食率为最大值的一半时的猎物密度；有关替代公式和功能反应的进一步讨论，请参阅 Turchin 2003）。对于 III 型功能反应，猎物的人均死亡率在中等猎物密度时达到峰值（图 5.3F）。

图 5.3 捕食者的功能反应及其对猎物的人均死亡率的影响。上行（A–C）显示了 Holling (1959) 描述的三种类型的功能反应。在每种情况下，每个捕食者单位时间内吃掉的猎物数量都会随着猎物密度的增加而增加。对于 I 型反应，捕食率随猎物密度的增加呈线性增长，对于 II 型反应，捕食率随猎物密度的增加呈饱和增长，对于 III 型反应，捕食率随猎物密度的增加呈 S 形增长。底行 (D–F) 显示了在每种捕食者功能反应下，猎物种群的人均死亡率如何随猎物密度的变化而变化。

图 5.4 三种成年瓢虫（Cheilomenes sexmaculata、Coccinella transversalis 和 Propylea dissecta）在实验室中以不同的蚜虫密度进食时 24 小时内吃掉的蚜虫数量。这三种甲虫都体现了 II 型功能反应。Pervez 和 Omkar 2005 年；照片 © Dr J. Burgess/Photo Researchers, Inc.

Holling (1959) 认为 III 型功能反应可能最适合脊椎动物捕食者（它们可能会形成寻找丰富猎物的搜索图像），而无脊椎动物可能最适合 II 型。然而，现在人们认为捕食者倾向于适应 II 型或 III 型功能反应更多的是觅食模式的函数。以单一猎物类型为食的捕食者（专食者）通常表现出 II 型功能反应，而以不同猎物类型为食的捕食者（通食者）则倾向于表现出 III 型功能反应。如果捕食者适应性地调整其觅食努力，它们也可能具有 III 型功能反应，因为在猎物很少的情况下寻找猎物的成本很高（有关理论，请参阅 Abrams 1982，有关可能的例子，请参阅 Sarnelle and Wilson 2008）。由于目前的重点是捕食者和单一猎物物种之间的相互作用，因此对猎物转换和 III 型功能反应的讨论将推迟到第 6 章，该章将考虑选择性捕食者和多种猎物之间的相互作用。

在上述所有功能响应公式中，捕食者的进食率仅由其猎物的密度决定，进食率不受其他捕食者数量的影响（除非通过猎物密度的变化来调节）。换句话说，这些公式依赖于猎物。然而，在某些情况下，捕食者可能会干扰彼此捕获猎物的能力，或者它们可能会通过集体觅食来促进彼此的成功。在这种情况下，功能响应公式应包括捕食者的密度以及猎物的密度。处理此要求的一个简单方法是将可用的猎物数量除以捕食者的数量（P），并将上述功能响应公式中的 N/P 数量替换为 N（公式 5.1-5.3）。关于这种比率依赖型捕食形式有大量文献（例如 Akçakaya 等人，1995 年；Arditi 和 Ginzburg，2012 年），关于哪种形式的功能反应（猎物依赖型或比率依赖型）是构建简单捕食者-猎物模型的最佳起点，也存在大量争论（Arditi 和 Ginzburg，2012 年；Abrams，2015 年）。大多数捕食者-猎物模型都包含猎物依赖型过程，这可能是因为猎物密度必然会影响功能反应，而捕食者依赖性可能重要也可能不重要。在这里，传统的猎物依赖型公式（公式 5.1-5.3）将用于研究影响捕食者-猎物种群丰度和稳定性的因素。

洛特卡-沃尔特拉模型

描述单一捕食者物种以单一猎物物种为食的种群动态的最简单模型是由阿尔弗雷德·洛特卡（1925 年）和维托·沃尔特拉（1926 年）在 20 世纪 20 年代独立开发的。在洛特卡-沃尔特拉模型中，猎物种群（N）在没有捕食者的情况下假设呈指数增长：

dN/dt = rN [公式 5.4]

其中 N 是猎物种群中的个体数量，r 是猎物的人均种群增长率。如果捕食者具有线性（I 型）功能反应（即被杀死的猎物数量与猎物密度成正比），并且如果捕食是猎物种群死亡的唯一原因，那么猎物数量的净变化率为

dN/dt = rN - aNP [公式 5.5]

请注意，捕食者的人均攻击率 a 的单位是每个捕食者每单位时间每个猎物吃掉的猎物数量，并且 a 对应于捕食者线性（I 型）功能反应的斜率（见图 5.3A）。

在没有猎物的情况下，捕食者种群假定呈指数下降，因为

dP/dt = -qP [公式 5.6]

其中 q 是捕食者的人均死亡率（与密度无关）；q 的单位是每个捕食者每单位时间的死亡人数。捕食者种群的增长取决于单位时间内消耗的猎物数量（等于 aNP），以及捕食者将吃掉的猎物转化为新捕食者的效率（假定为一个简单的常数 (f)。因此，捕食者种群的出生率等于 faNP，捕食者种群的动态由以下公式描述：

dP/dt / = faNP - qP [公式 5.7]

公式 5.5 和公式 5.7 共同构成了 Lotka-Volterra 捕食者-猎物模型。

等值线分析

可以通过确定每个种群的零增长等值线来研究 Lotka–Volterra 模型的特性。零增长等值线定义了种群既不增长也不下降的条件。对于动态受公式 5.5 控制的猎物种群，

当 rN = aNP 时，dN/dt = 0

因此，当捕食者的密度 P 等于数量 r/a 时，猎物种群将处于平衡状态（既不增长也不下降）。同样，对于捕食者种群，

当 faNP = qP 时，dP/dt = 0

当猎物的密度 N 等于 q/fa 时，捕食者种群将处于平衡状态。

将这些零增长等值线绘制在图表上很有用，其中 x 轴是猎物密度 (N)，y 轴是捕食者密度 (P)。由于 q、f、a 和 r 是 Lotka-Volterra 模型中的常数，因此捕食者和猎物的零增长等值线是直线。首先查看猎物的等值线（图 5.5A），可以看出，当捕食者密度小于 r/a 时，猎物数量增加，而当捕食者密度大于 r/a 时，猎物数量减少。因此，特定数量的捕食者（等于 r/a）将使猎物数量保持平衡（零增长）。接下来查看捕食者等值线（图 5.5B），可以看出，当猎物密度小于 q/fa 时，捕食者数量减少，而当猎物密度大于 q/fa 时，捕食者数量增加。因此，特定数量的猎物（等于 q/fa）将使捕食者数量保持平衡。图 5.5 说明了一个重要但可能令人困惑的点——捕食者的数量决定了猎物数量是否处于平衡状态，dN/dt = 0。同样，捕食者的数量决定了捕食者数量是否处于平衡状态，dP/dt = 0。

图 5.5 Lotka-Volterra 捕食者-猎物模型的零增长等斜线。（A）猎物的零增长等斜线是一条水平线。捕食者密度低于该线时，猎物数量会增加，高于该线时，猎物数量会减少。在捕食者密度为 r/a 时，猎物数量不会改变（dN/dt = 0）。（B）捕食者的零增长等斜线是一条垂直线。捕食者密度在线右侧时会增加，而捕食者密度在线左侧时会减少。当猎物密度为 q/fa 时，捕食者种群不会改变 (dP/dt = 0)。(C) 捕食者和猎物零增长等值线绘制在同一张图上。两条等值线的交点定义了捕食者-猎物状态空间中的四个区域，向量（细线箭头）显示每个区域中捕食者和猎物种群的反应。粗对角箭头显示每个区域中捕食者和猎物种群的组合轨迹（即合成向量）。随着时间的推移，捕食者和猎物种群将不断循环，如椭圆所示。请访问 http://communityecologybook.org/predprey.html 查看此模型的动态版本。

接下来，让我们在同一张图上绘制捕食者和猎物的等值线（图 5.5C）。请注意，两条等值线相交于一个点；只有在这个平衡点，捕食者和猎物种群才会保持不变。远离捕食者和猎物等斜线的交点，捕食者和猎物的数量将随时间而变化。图 5.5C 中四个象限中的箭头（种群变化矢量）表示它们的变化方式。例如，在右上象限，猎物和捕食者都很丰富。捕食者种群在此区域增加，因为猎物数量高于维持捕食者种群零增长所需的数量（r/a）。然而，在同一区域中，猎物种群正在下降，因为捕食者数量高于控制猎物种群所需的数量（q/fa）。因此，两个种群的联合轨迹（用粗箭头表示）将使系统（随着时间的推移）进入左上象限。在左上象限，捕食者和猎物的数量都将下降。对图 5.5C 中每个象限中捕食者和猎物的预计动态进行一点思考，您就会相信，在状态空间中（即捕食者和猎物的所有可能丰度），种群规模将沿着近似椭圆逆时针移动。

图 5.5C 中的状态空间跟踪如何与捕食者和猎物群体增长曲线随时间的变化相对应？答案可以在图 5.6A 中看到。捕食者和猎物群体的数量随时间平稳循环，幅度和周期（完整振荡所需的时间）保持不变。捕食者群体总是落后于猎物群体约四分之一个周期，而周期的幅度由初始群体密度决定（从平衡点开始的密度越远，周期的幅度就越大）。

图 5.6 (A) 在 Lotka-Volterra 模型中，捕食者-猎物群体动态随时间呈现连续循环。捕食者群体落后于猎物群体四分之一个周期。 (B) 系统的外部扰动（此处，捕食者和猎物的初始密度发生变化，但模型参数值不变）导致周期幅度发生变化（为清楚起见，此处仅显示猎物周期）。图 5.6A 中的猎物密度 (1) 以及初始密度变化导致的密度 (2)。 (C) 猎物密度在状态空间中绘制（即，时间 t 的猎物密度与时间 t 的捕食者密度的关系图），如 Lotka-Volterra 模型所预测的那样，具有不同的起始密度（1、2）但参数值相同。Murdoch 等人 (2003) 之后。

Lotka-Volterra 模型是中性稳定的。也就是说，它的捕食者和猎物种群将无限期地循环，幅度和周期相同；然而，如果系统受到任何形式的扰动（例如，某些东西改变了捕食者或猎物的数量），这种扰动将导致系统以相似的周期循环，但新的振幅由扰动的大小决定（图 5.6B、C）。显示这种初始条件相关振荡的模型不能很好地表示现实世界，因为现实世界中扰动很常见。此外，正如 Murdoch 等人（2003 年）指出的那样，Lotka-Volterra 模型“结构不稳定”，模型结构的任何变化都会改变预测的动态。这种敏感性通常被视为对 Lotka-Volterra 模型的批评。然而，敏感性也可能是一个有用的特性，因为它使我们能够探索在简单模型中添加不同的生态过程将如何改变捕食者和猎物的动态（Murdoch 等人，2003 年）。

为 Lotka-Volterra 模型增加更多现实性

简单的 Lotka-Volterra 模型明显缺少以下因素：

• 猎物或捕食者种群的自我限制；

• 现实的捕食者功能反应。

即使在没有捕食的情况下，猎物种群也不能无限制地增长。因此，更现实的捕食者-猎物模型需要包含一个密度相关项，指定猎物的增长率如何随着猎物密度的增加而下降。一种可能性 [最初由 Volterra (1931) 提出] 是使用逻辑方程在没有捕食的情况下模拟猎物的增长（参见第 4 章）。在这种情况下，猎物的方程变为

dN/dt = rN (1 - N/K) - aNP [方程 5.8]

在方程 5.8 中，现在有两个因素调节猎物种群的增长——捕食者密度和猎物密度。在模型中添加猎物自我限制的效果是将猎物零增长等斜线顺时针旋转（图 5.7A），使其处处都有负斜率。直观上看，这是有道理的；随着猎物密度的增加，需要更少的捕食者来控制猎物数量（当猎物数量为 K 时，需要零捕食者）。

给猎物种群增加自我限制会显著改变捕食者-猎物相互作用的稳定性。图 5.7A 中捕食者和猎物等斜线的交点定义了一个平衡点（其中 dN/dt = 0 和 dP/dt = 0），就像图 5.5C 中的情况一样。但是，如果捕食者或猎物密度受到干扰，种群将恢复并返回到平衡点（种群振荡将随着时间的推移而减弱；图 5.7B）。因此，猎物种群的自我限制起到稳定捕食者-猎物相互作用的作用。

图 5.7 当包含猎物自我限制（逻辑增长）时，Lotka-Volterra 类型模型的捕食者-猎物等斜线（A）和捕食者-猎物动态（B）。请访问 http:// communityecologybook.org/predprey.html 查看此模型的在线动态版本。

捕食者-猎物平衡的稳定性可以通过正式的稳定性分析来确定（有关局部稳定性分析的良好介绍，请参阅 Murdoch 等人，2003 年）。但是，当捕食者的人均增长率取决于猎物密度（而不是其自身密度）时，可以应用一个简单的经验法则来判断捕食者和猎物等斜线交点所标记的平衡点的稳定性。如果捕食者等斜线与猎物等斜线在其负斜率上相交（即图 5.7A），则捕食者-猎物平衡是稳定的。正斜率的猎物等斜线上的交点是不稳定的。这个经验法则掩盖了一些重要的复杂性，但它足以让我们在简单模型中启发式地处理影响捕食者和猎物动态的因素。

Rosenzweig–MacArthur 模型

上述分析假设了线性（I 型）捕食者功能反应，其中每个捕食者每单位时间消耗猎物数量的恒定部分。I 型功能反应在猎物密度低时可能是一个很好的近似值，但在猎物密度高时则不成立。当猎物丰富时，捕食率将达到由处理时间决定的最大值。显然，为了建立更现实的捕食者-猎物模型，需要更现实的功能反应。 Rosenzweig 和 MacArthur (1963) 率先将更现实的 II 型功能反应纳入捕食者-猎物模型，该模型还包括猎物的自我限制，其中

dN/dt = rN (1 - N/K) - aNP/(1+ahN) [Eqn 5.9]

dP/dt = faNP/(1 + ahN) -qP [Eqn 5.10]

该模型可能是实际捕食者-猎物相互作用的最简单表示，并且经常用于理论生态学 (Turchin 2003)。

图 5.8 Rosenzweig-MacArthur 模型的捕食者和猎物的等值线。请注意，在此模型下，猎物零增长等值线呈驼峰状，而不是图 5.5A 中 Lotka-Volterra 模型的直线（请参阅文本了解解释）。左侧面板说明稳定的捕食者-猎物相互作用；右侧面板显示了不稳定的相互作用（极限环）。请访问 http://communityecologybook.org/predprey.html 查看此模型的在线动态版本。

在 Rosenzweig 和 MacArthur 的模型中，猎物零增长等斜线有一个驼峰（图 5.8）。了解为什么会这样很重要。回想一下，在 II 型功能反应中，猎物的人均死亡率会随着猎物密度的增加而下降（见图 5.3）。因此，随着猎物密度的增加，控制猎物种群所需的捕食者数量也必须增加。这种关系产生了驼峰猎物等斜线的初始上升支。然而，猎物种群的自我限制最终会占上风，在猎物的承载能力（K）下，不需要捕食者来控制猎物种群——因此，驼峰猎物等斜线的下降支。因此，在 Lotka-Volterra 模型中增加一些生物现实性（即捕食者的最大进食率和猎物种群的自我限制）会改变猎物等倾线的形状，并且（稍后会看到）使我们能够更好地表示真实的捕食者-猎物种群的观测动态。

与洛特卡-沃尔特拉模型相比，罗森茨威格-麦克阿瑟模型展现出更广泛、更现实的动态范围，包括捕食者和猎物在稳定平衡点共存、在稳定极限环中共存，或者一个或两个种群灭绝的情况。对导致这些结果的条件的正式分析超出了本书的范围（有关此主题的良好介绍，请参阅 Murdoch 等人 2003 年或 Case 2000）。幸运的是，我们只需注意捕食者等倾线与猎物等倾线是在驼峰的右侧还是左侧相交，就可以了解系统的行为。驼峰右侧的交叉点产生一个稳定平衡点，如果受到干扰，捕食者和猎物的密度会回到该点（图 5.8A、C）。驼峰左侧的交叉点没有稳定平衡点。相反，捕食者和猎物种群最终会进入极限环，其中捕食者和猎物密度不断循环（图 5.8B、D）。值得注意的是，极限环是此类捕食者-猎物模型的共同特征（May 1973a），并且它们与 Lotka-Volterra 模型中中性稳定性产生的捕食者-猎物环有着根本的不同（Murdoch 等人，2003）。极限环中的捕食者-猎物系统对扰动的反应是（随着时间的推移）返回到其原始环（图 5.9），而表现出中性稳定性的捕食者-猎物系统对扰动的反应是环幅度的变化（见图 5.6）。但是，如果假设捕食者或猎物存在某个最小种群密度（由于种群规模有限），则显示极限环的系统可能无法从扰动中恢复，这可能导致捕食者灭绝，或捕食者和猎物都灭绝。当捕食者和猎物的等斜线在驼峰左侧相交时，可能会出现这种结果（有关极限环的一般讨论，请参阅 1973 年 5 月）。

图 5.9 捕食者和猎物的稳定极限环示例。（A）在稳定的极限环中，捕食者和猎物的密度永远以逆时针方向循环（以粗闭环为标志），描绘出（B）中所示的密度随时间的变化。如果我们扰动种群，将它们推到极限环上方或下方的某个点（A 中的黑点），它们就会回到循环中。根据 Murdoch 等人（2003 年）。

抑制—稳定性权衡

通过考虑捕食者控制猎物的相对效率，可以理解是什么驱动捕食者—猎物相互作用走向稳定或不稳定。捕食者等斜线在驼峰右侧的交点（图 5.8A）描述了捕食者在消耗猎物或将猎物转变为新捕食者方面效率相对较低的情况。在这种情况下，猎物种群相对于其承载能力而言密度较高，并且主要受自我限制。驼峰左侧的交点（图 5.8）描述了一种高效的捕食者，其猎物种群相对于其承载能力而言密度较低。因此，猎物种群越接近其自身的承载能力，并且捕食者效率相对较低（因此，不太可能过度开发猎物种群并将其推向低密度），稳定性就越有可能实现。

Rosenzweig (1971) 认识到一个令人惊讶的后果，即捕食者对猎物的控制越负责，捕食者与猎物之间的相互作用就越不稳定。据推测，我们可能认为猎物食物供应的增加（因此，其承载能力 K 的增加）将有利于猎物种群，并帮助其更好地抵御捕食的影响。然而，如图 5.10 所示，增加猎物的承载能力可能会产生完全相反的结果。增加承载能力 (K) 可能会导致捕食者等斜线与猎物等斜线在驼峰的左侧相交，从而破坏平衡并可能导致一个或两个物种灭绝。Rosenzweig (1971) 将这种结果称为丰富悖论，他认为这可以解释在经历营养输入增加的生态系统中物种的消失（例如，水生生态系统的富营养化）。尽管“丰富悖论”这一术语在文献中根深蒂固，但 Murdoch 等人 (2003) 认为，这种现象可能更适合称为抑制-稳定性权衡，以强调捕食者越是将猎物平衡抑制到猎物承载能力以下，系统就越有可能不稳定。

图 5.10 使用 Rosenzweig-MacArthur 捕食者-猎物模型对“丰富悖论”（也称为“抑制-稳定性权衡”；参见 Murdoch 等人 (2003)）的说明。 (A) 猎物的驼峰形零增长等斜线和捕食者密度区域，其中猎物数量增加或减少。 (B) 垂直捕食者等斜线与一系列猎物等斜线的交点，猎物承载能力的三个值不断增加（K1、K2、K3）。增加猎物的承载能力会使捕食者等斜线的交点从猎物等斜线驼峰的右侧移到左侧。驼峰右侧的交点是稳定的，系统的扰动将随着时间的推移回到稳定的平衡点（黑色虚线箭头）。驼峰左侧的交点是不稳定的（红色虚线箭头），可能导致捕食者灭绝或捕食者和猎物同时灭绝。

密度依赖型捕食者

到目前为止，我们已经建立了一个捕食者种群的模型，其增长率仅取决于其猎物的密度。在 Lotka–Volterra 模型（具有 I 型功能响应）中，

dP/dt / = faNP - qP

在 Rosenzweig–MacArthur 模型（具有 II 型功能响应）中，

dP/dt = faNP/(1+ ahN) - qP

捕食者等倾线在两个模型中都是一条垂直直线。我们可以通过设置 dP/dt = 0 并求解 N 来看到这一点，这分别得出 N = q/fa 和 N = q/fa – ahq。

正如 Rosenzweig (1977, p. 373) 所指出的，垂直捕食者等倾线的概念可能会令人困惑。“如果受害者 [猎物] 等倾线带来了困难，那么垂直捕食者等倾线不仅对学生来说是令人困惑的，而且对一些理论生态学家来说也是如此。”理解垂直捕食者等倾线的关键在于认识到：

只有当所讨论物种的密度直接且瞬时地影响其自身的出生或死亡率时，等倾线才会产生斜率。受害者 [猎物] 等倾线之所以倾斜，是因为更多的受害者意味着每个受害者每瞬间的资源更少，而每个受害者每瞬间相同数量的捕食者造成的损失更少。每个捕食者都是这样吗？不是。有些捕食者只是收集食物，互相忽视。在任何时刻，它们的成功率仅取决于现有食物的数量。当然，如果有 106 个捕食者捕食，那么在下一瞬间，食物会少得多，而只有 104 个捕食者捕食。但这可以通过食物密度的变化来解决。较大的种群在下一瞬间会发现自己的食物较少，并且可能会下降。为了使捕食者等倾线呈正向倾斜，一些捕食者必须在同一时刻遇到相同的资源粒子，这样最多只有一个捕食者得到食物。或者它们都需要相同的巢穴或领地。

相互干扰的捕食者预计会表现出直接的密度依赖性（Arditi 和 Ginzburg 2012），并且具有向右弯曲的“弯曲”捕食者等倾线（图 5.11）。捕食者干扰可以广泛定义，包括保卫领地或赶走其他捕食者的能量成本，以及与另一个捕食者争夺食物的能量成本。干扰的能量成本导致捕食者等倾线向右弯曲。思考这个问题的一个简单方法是认识到，随着捕食者密度的增加，每个捕食者将花费更多能量与其他捕食者互动。因此，每个捕食者必须遇到更高密度的猎物才能获得足够的能量来取代自己。如果更多捕食者的存在吓到了猎物，那么当有更多捕食者时，猎物会在避难所中花费更多时间，从而有效减少猎物数量，那么捕食者干扰也可能出现（Abrams 1982）。在捕食者种群中加入直接密度依赖性的一个重要结果是，它倾向于稳定捕食者-猎物相互作用（即捕食者等倾线更有可能在驼峰右侧与猎物等倾线相交；见图 5.11）。

食草和寄生

如本章介绍所述，捕食者-猎物相互作用可以广泛地视为一个物种消耗另一个物种的任何关系。食草描述了捕食者（例如食草动物）吃掉植物的全部或部分的一种相互作用。食草的例子包括羊吃草、毛虫吃叶子、鸟以浆果为食、蚜虫以韧皮部为食。寄生描述了寄生虫消耗其宿主的全部或部分的一种相互作用（宿主通常既是寄生虫的食物又是寄生虫的栖息地）。寄生的例子包括狗身上的跳蚤（外寄生虫）、哺乳动物肠道中的绦虫（内寄生虫）、导致疾病的病毒和原生动物（例如导致疟疾的疟原虫）、寄生在其他植物上的植物（槲寄生）等等。食草和寄生的共同特点是食草动物和寄生虫通常不会杀死猎物，而是消耗猎物的部分生物量，从而降低猎物的生长和繁殖力。这种对猎物的部分消耗影响了我们如何为食草动物和寄生虫建立捕食者-猎物相互作用的模型。食草可以使用与本章中已经讨论过的非常相似的数学框架来建模，但有一些细微的修改。另一方面，寄生模型可能采取不同的形式。

食草

以微小植物为食的食草动物（例如淡水和海洋系统中的浮游植物（藻类）或陆地上的一年生小植物）通常会吃掉整个植物。在这种情况下，植物种群的动态可以用存在的植物数量来表示（如本章前面的模型）。但是，当植物更大且寿命更长（多年生）时，食草动物（食草动物）可能只吃掉植物的一部分而不会杀死它。在这种情况下，我们可以使用植物生物量 (V) 而不是单个植物的数量来建模植物种群，而食草动物的丰度可以建模为个体数量或食草动物生物量 (H)。例如，植物和食草动物种群的 Rozenzweig-MacArthur 模型可以采用以下形式

dV/dt = rV (1 - V/K) - aVH/(1 + ahV) [公式 5.11]

dH/dt = faVH/(1 + ahV) - qH [公式 5.12]

其中“猎物”和“捕食者”的丰度以生物量来衡量，模型中的常数表示为“单位生物量”，而不是“人均”。食草动物的功能反应可以建模为 I 型、II 型（如公式 5.12 所示）或 III 型；所有三种功能反应类型均已在自然界中观察到（例如 Lundberg 1988；Turchin 和 Batzli 2001；Sarnelle 和 Wilson 2008）。一般而言，遵循 Rosenzweig-MacArthur 模型的放牧系统预计会显示出放牧者和植物丰度之间的大幅度波动，但最不具生产力的系统除外（Noy-Meir 1975；Turchin 2003）。然而，Turchin 和 Batzli（2001）认为，在食草动物仅消耗植物生物量地上部分的系统中，使用逻辑模型来模拟植物种群增长可能不切实际。相反，他们提出，当植物从根部储存的能量中重新生长时，它们的生长函数最好建模为双曲线，而不是逻辑曲线（图 5.12）。将植物种群增长建模为再生生长而非逻辑增长的一个重要结果是，它极大地稳定了植物-食草动物动态（Turchin 和 Batzli 2001）。直观地讲，这种稳定性的提高是由于逻辑增长具有固有的时间滞后——植被被吃掉得越多，重新生长所需的时间就越长，而再生函数没有时间滞后。

图 5.12 植物种群增长的两种模型。逻辑增长遵循方程 dV/dt = uV (K-V)/K，其中 V 是植被生物量（单位面积），u 是 V 接近零时的人均植物生长率，K 是植被承载能力。再生模型遵循方程 dV/dt = u (K-V)/K，其中 u 是初始再生率（V 接近 0 时）。再生方程通常用于模拟实验室化学恒温器中的营养动态，以及对竞争非生物资源的物种进行理论处理。图片和方程来自 Turchin 和 Batzli (2001)。

植物采用各种化学和物理防御措施来对抗食草动物，以减少食草动物的摄食、生长、存活率或繁殖力（Feeny 1976；Coley 1983；Züst 和 Agrawal 2017）。植物防御措施可以纳入标准的捕食者-猎物模型（如 Rosenzweig-MacArthur 模型），方法是修改食草动物的功能反应，其中功能反应方程（II 型）被改变为包含以下任一内容：

• 食草动物摄食率下降是摄入毒素的行为反应；或

• 毒素对食草动物摄食率或生长的负面影响（Feng 等人 2008；Feng 和 DeAngelis 2017）。

Feng 等人的分析结果表明，植物的防御机制以及捕食者对这些防御机制的反应，会对捕食者与猎物之间的相互作用产生定量和定性的影响，包括对稳定性和共存的影响。植物还可以借助互利共生生物来抵抗食草行为。一个典型的例子是蚂蚁/金合欢互利共生，金合欢树科的成员为各种蚂蚁提供食物和住所，以换取蚂蚁保护它们免受昆虫和哺乳动物食草动物的侵害（Janzen 1966；Palmer 等人 2008）。这些互利共生防御机制的例子将在有益相互作用一章（第 9 章）中详细讨论。当受到食草动物的攻击时，植物通常会提高其防御水平（称为诱导防御），高于植物在没有食草动物的情况下所表现出的防御水平（称为组成防御）。

同样，动物表现出对抗捕食者的组成和可诱导防御（例如，更长的刺、硬化的壳），并表现出反捕食者行为。这些可诱导防御和反捕食者行为的后果将在下一章第 6 章和第 11 章中探讨。

寄生和疾病

动物宿主与其病毒、细菌、原生动物（微寄生虫）感染或其蠕虫和节肢动物寄生虫（大寄生虫）之间的相互作用代表了另一种重要的捕食者-猎物相互作用。微寄生虫和大寄生虫之间的区别在于，微寄生虫在其终宿主中繁殖（数量增加），而大寄生虫则不会（它们需要额外的中间宿主）。人们可以使用两种不同的框架来模拟宿主-病原体动态。有一类模型通常适用于大型寄生虫，它与前面讨论过的捕食者-猎物模型类似，因为它会同时跟踪资源（宿主）和消费者（寄生虫）的丰度。基础的宿主-寄生虫模型由 Roger Anderson 和 Robert May 在 20 世纪 70 年代和 80 年代开发（Anderson and May 1978；May and Anderson 1978）。他们表明，一般来说，如果寄生虫对宿主繁殖力的影响大于对宿主生存的影响，则系统将倾向于振荡（May and Anderson 1978）。其他倾向于稳定宿主-大型寄生虫相互作用的因素包括寄生虫聚集和宿主物流增长（Rosà 等人 2006）。第二种宿主-病原体模型不直接跟踪病原体数量，而是仅跟踪健康宿主和受感染宿主的数量，以及病原体的传播方式和速率。这种模型在流行病学中用于研究由病毒和细菌等微寄生虫引起的疾病。在第 13 章中，我们重点介绍了流行病学模型和元种群模型之间的一些相似之处；例如，斑块/宿主密度和分散/传播率在维持种群或疾病流行方面的重要性。

Turchin (2003) 对各种捕食者-猎物、食草动物-植物和宿主-病原体模型的基本特征进行了很好的讨论，并指出了它们的相似之处和不同之处。正如 Turchin 所指出的，这些消费者-资源系统中的每一个都容易出现振荡动力学（“猎物”和“捕食者”的数量往往会随时间循环），并且通过增加“猎物”或“捕食者”中密度依赖的种群增长来增强稳定性。微寄生虫模型与标准捕食者-猎物模型（即 Rosenzweig-MacArthur 模型）之间的一个区别是，大多数微寄生虫模型中的传播率通常被假定遵循线性 I 型功能反应的等效值。这将使流行病模型比包含 II 型功能反应的捕食者-猎物模型更稳定（Turchin 2003）。

在之前的简短讨论中，我们试图强调在考虑所有捕食者-猎物系统的动态特性时所共有的特征，无论是食草动物和植物、寄生虫和宿主，还是狼和兔子（即生态学中更“传统”的捕食者和猎物概念）。然而，这些相互作用中的每一个都有其独特的方面，这些方面对于生态学家如何开发更精细的理论来描述它们的动态并预测其结果具有重要影响。那些有兴趣了解更多关于食草和寄生建模细节的人会发现他们可以使用丰富的文献（例如 Crawley 2007）。现在我们需要从简单的一个捕食者-一个猎物系统转向考虑当捕食者以多种猎物为食时会发生什么，以及猎物物种何时可能通过适应性地改变其行为或表型来对捕食者做出反应。