第 6 章 选择性捕食者和反应灵敏的猎物

总结

  1. 捕食者对某种猎物的偏好可以定义为捕食者饮食中该猎物类型所占比例与环境中该猎物类型所占比例之间的差异。捕食者的偏好受以下因素影响：

• 遇到猎物的概率；

• 遇到的猎物受到攻击的概率；

• 被攻击的猎物被捕获并吃掉的概率。

最佳觅食理论 (OFT) 是一种理解捕食者饮食选择的方法，它通过询问哪组觅食决策将最大化捕食者的能量增益。最佳饮食模型可以预测捕食者的饮食选择。

标准最佳饮食模型对捕食者选择做出了两个一般预测和两个更具体的预测：两个一般预测是：

• 觅食者应该选择最有利可图的猎物（即，每单位处理时间产生最多能量的猎物）；

• 随着有利可图的猎物的总密度下降，高效的觅食者应该扩大其饮食范围，以包括更多利润较低的猎物。

标准最佳饮食模型的两个具体预测是：

• 猎物类型要么总是在遇到时被吃掉，要么在遇到时从不被吃掉（零一规则）；

• 饮食中包含猎物类型取决于其盈利能力以及盈利能力更高的猎物类型的特征。

  1. 最佳饮食模型的测试支持其预测，但在大多数情况下，捕食者在其饮食中包含一些不在预测的最佳集合中的猎物类型。

  2. MVT 根据斑块中的能量增益率与景观中可获得的最大总体平均能量增益的比较来预测何时离开斑块。当斑块的平均生产力（猎物可用性）上升或斑块之间的旅行时间增加时，捕食者将在一个斑块中停留更长的时间。一个违反直觉的预测是，效率更高的捕食者可能比效率较低的捕食者更快地离开斑块。
  3. 猎物可能会通过改变其行为、形态、生理或生活史来应对捕食威胁。捕食者的这些非消耗性（或非致命性）效应与猎物的直接消耗共同作用，影响猎物数量和捕食者-猎物动态。
  4. 在选择栖息地时，生物可能面临觅食收益和捕食风险增加之间的权衡。在这种情况下，“最佳”栖息地选择取决于每个栖息地的相对成本（死亡风险）和收益（能量收益）。因此，例如，预计幼虫或幼年期捕食风险的增加将导致更早的变态和/或更小的成年体型的进化。
  5. 许多猎物物种在捕食者存在时会降低其活动水平，但这些不太活跃的猎物可能会导致生长减缓（即增长率-捕食风险权衡）。当捕食风险在时间或空间上发生变化时；当猎物能够通过可靠的线索发现捕食者时；以及/或者当防御需要付出健康代价时，可诱导的形态防御可能会进化。
  6. 可以通过进行实验来确定非消耗性和消耗性效应的相对重要性，在实验中，将非致命（例如，关在笼子里或失去行动能力的）捕食者或捕食者线索对猎物密度或健康的影响与功能性捕食者的影响进行比较。然而，这样的实验并没有解决这些效应在自然界中复杂的相互作用。

大多数食肉动物不会严格限制自己捕食一种猎物；因此，当它们当前的食物变得稀少到一定数量时，敌人就不再认为值得追逐这种特定的猎物，而是将注意力转向其他物种。

Charles Elton，1927 年，第 122 页

因此，每种食肉动物的食物都介于某些大小限制之间，这部分取决于其自身大小，部分取决于其他因素。食物的最佳大小是通常被吃掉的大小，而实际可能的限制通常在实践中无法实现。

Charles Elton，1927 年，第 60 页

上一章重点介绍了最简单的捕食者-猎物相互作用——一种捕食者物种以单一物种的猎物为食。虽然这是一个合乎逻辑的起点，但这种极端的专业化在自然界中很少见（Williamson 1972；Schoener 1989）。实际上，大多数捕食者以多种猎物为食。捕食者可能捕食不同种类的猎物这一事实具有重要的影响，无论是从捕食者的角度还是从猎物的角度。从捕食者的角度来看，有几个有趣的问题。捕食者有选择性吗？他们是否喜欢某些猎物类型而忽略其他猎物类型？他们的偏好会随着猎物密度或猎物行为而改变吗？我们应该如何预期捕食者的饮食在不同的生态条件下会发生变化？从猎物的角度来看，选择性捕食对死亡率有重要影响，从而影响猎物行为、适应性和种群动态，以及猎物物种的共存和多样性。本章探讨了其中一些问题，从捕食者的角度出发，并询问为什么捕食者更喜欢某些猎物类型而不是其他猎物类型。

捕食者偏好

捕食者对特定猎物类型的偏好可以定义为捕食者饮食中该猎物类型的比例与环境中该猎物类型的比例之间的差异。因此，偏好可以是正的（选择猎物）或负的（选择猎物反对猎物）。以一种允许在猎物类型之间或在不同环境条件下的捕食者之间进行比较的方式来表达捕食者的偏好是很有用的。因此，生态学家已经开发出了许多衡量偏好的指数（Manly 1985）。其中最广泛使用的是由 Manly（1974）首次提出并由 Chesson（1978、1983）扩展的指数。 Manly-Chesson 指数计算捕食者对猎物类型 i 的偏好，公式为

ai = (di/Ni) / ∑k-j=1(dj/Nj) [公式 6.1]

其中 i = 1、2、…、k，k 为猎物类别的数量，di 为捕食者饮食中 i 类猎物的数量（或比例），Ni 为环境中 i 类猎物的数量（或比例）。指数 α i 的范围从 0 到 1。与环境中的丰富程度成比例的猎物类型（即无偏好）具有 α ı = 1/k；αi > 1/k 表示对猎物类型的正偏好，αi < 1/k 表示对猎物类型的负偏好。

为什么捕食者应该更喜欢吃某些猎物类型而不是其他猎物类型？我们可以通过将捕食行为分解为其组成部分来解决这个问题（图 6.1）。三个主要因素影响捕食者的偏好：

  1. 猎物被遇到的概率（例如，广义上的“可见性”）。

  2. 遇到的猎物被攻击的概率（捕食者选择是否追逐猎物）。

  3. 被攻击的猎物被成功捕获和吃掉的概率。

图 6.1 捕食过程的主要要素（中间一栏）和影响捕食过程的因素。右侧一栏列出了决定 i 类猎物被捕食的概率的三个主要因素。左侧列出了影响这些概率的捕食者和猎物的属性。Mittelbach (2002) 著。如果猎物是隐蔽的且难以发现，那么我们可以预期它在捕食者的饮食中相对罕见，并且仅仅因为“遇到”的概率很低而被选择淘汰。一般来说，增加猎物遇到率或增加捕食者捕获成功率的因素应该对捕食者的偏好产生积极影响。

捕食者的主动选择又如何呢（见图 6.1）？为什么捕食者选择追逐某些类型的猎物而忽略其他类型的猎物？自 20 世纪 60 年代中期以来，生态学家一直在寻求这个问题的一般答案，他们认识到自然选择应该青睐那些能有效收获食物的个体（Krebs 1978）。因此，正如功能形态学家可能会问自然选择如何改变生物的颌骨结构以最大限度地发挥其挤压力一样，我们可以问哪一组觅食决策应该导致最有效的能量捕获。这种理解饮食选择的方法被称为最佳觅食理论 (OFT)。

最佳觅食理论导致捕食者饮食选择模型

考虑一个捕食者在其环境中积极移动并遇到潜在的猎物（例如，一只鸟在树枝间跳跃寻找昆虫）。如果猎物随机分布并连续遇到，并且如果捕食者追逐和吃掉猎物的决定导致花费时间处理无法搜索的猎物，那么我们可以按如下方式模拟捕食者的能量增益率。

让 E 表示在长度为 T 的进食期间获得的能量，该进食期由搜索猎物所花费的时间 (Ts) 和处理猎物所花费的时间 (Th) 组成。如果捕食者在搜索和处理过程中消耗的能量相同，那么捕食者的能量增益率 (E/T) 为

能量增益率 E / T = E / (Th + Ts)

现在假设环境中有 k 种猎物类型，每种猎物类型 i 具有以下特征：

λı = 每单位搜索时间遇到的 i 类猎物数量（这意味着在给定的搜索时间内将遇到 λiTs 个猎物）

pi = 捕食者在遇到 i 类猎物后追捕并捕获该猎物的概率。（这意味着在给定的搜索时间内将追捕 λ iTsPi 个猎物）

Ei = 消耗一个 i 类猎物获得的能量

hi = 处理一个 i 类猎物的时间

变量 pi 由捕食者控制，表示捕食者选择攻击或不攻击某一类猎物。鉴于这些属性，可得出

E = ∑ik λi iT p s i ，

和

Th = ∑k λi iT p s i ，

然后

[方程 6.2]

或

-

方程 6.2 可能看起来很熟悉 - 它与 Holling 的 II 型捕食者功能反应方程（方程 5.2）具有相同的一般形式，只是方程 6.2 包括多种猎物类型、从每种 i 型猎物获得的能量（Ei）以及表示捕食者追捕并捕获 i 型猎物的概率的参数 pi。

方程 6.2 是标准的最佳饮食模型。它是由几位生态学家在 20 世纪 70 年代早期推导出来的（例如，Schoener 1971；Emlen 1973；Maynard Smith 1974；Pulliam 1974；Werner 和 Hall 1974；Charnov 1976a），他们当时正在努力解决这样一个问题：什么样的猎物选择规则会在单位觅食时间内产生最大的能量增益（即最佳饮食）。该模型对最佳饮食选择做出了两个一般预测和两个更具体的预测。它的一般预测是：

• 觅食者应该选择最有利可图的猎物（那些在单位处理时间内产生最多能量的猎物，Ei/hi）；

• 随着高价值猎物的数量减少，高效的觅食者应该扩大其饮食范围，包括更多低价值猎物（Stephens 和 Krebs 1986；Sih 和 Christensen 2001）。

有大量证据表明，当猎物数量充足时，捕食者更愿意捕食利润最高的猎物（图 6.2），而当利润更高的猎物数量增加时，捕食者的食物范围就会缩小（图 6.3）。因此，最佳觅食理论的一般预测得到了很好的支持（Sih 和 Christensen 2001）。

图 6.2 捕食者更喜欢吃利润更高的猎物。（A）在一项以贻贝为食的螃蟹的实验室研究中（Elner 和 Hughes 1978），猎物利润率（能量增益与处理时间的关系）在中等贻贝大小时达到峰值（实线曲线），螃蟹在有选择时更喜欢吃中等大小的贻贝（直方图）。（B）小鱼 15 刺鱼（Spinachia spinachia）在野外食用的首选猎物大小与基于猎物质量/处理时间的刺鱼最佳猎物大小的关系图（参见 Kislaliogu 和 Gibson 1976）。每个数据点旁边的数字表示刺鱼的长度；最佳猎物大小和首选猎物大小都会随着捕食者的大小而增加。Krebs（1978）之后。

标准最佳饮食模型还对猎物选择的性质以及它应如何随着猎物丰富度而变化做出了两个非常具体的预测。这些预测中的第一个是，猎物类型要么在遇到时总是被吃掉（pi = 1），要么在遇到时从不被吃掉（pi = 0），这被称为零一规则（Stephens and Krebs 1986）。第二个是，将猎物类型纳入饮食仅取决于其盈利能力以及盈利能力更高的猎物类型的特征（即，将猎物类型纳入饮食并不取决于其自身的遭遇率；Stephens and Krebs 1986）。要了解这些预测的来源，我们可以使用一个简单的算法来确定捕食者的最佳饮食。按照 Charnov（1976a）的说法，我们将猎物从最有利可图（最高 Ei/hi）到最不有利可图（图 6.4）。然后，我们按等级顺序将猎物类型添加到饮食中（从最有利可图的猎物开始），直到能量增益率（E/T）最大化（写为 E*/T *）。最佳饮食是所有猎物类型 (i) 的集合，其值满足

Ei/hi ≥ E∗/T∗ [公式 6.3]

用文字来说，公式 6.3 表示，只有当捕食者从消耗猎物中获得的能量率 (Ei/hi) 大于或等于它通过吃掉所有更高等级的猎物获得的能量率时，捕食者才应该选择追逐猎物。请注意，将猎物类型纳入饮食的决定取决于猎物的盈利能力，而不是其遭遇率，并且猎物要么总是被吃掉，要么总是被忽略——这是最佳饮食模型的两个具体预测。自然界中的觅食者与这两个预测的匹配程度如何？

图 6.3 两个经典实验测试了标准最佳饮食模型的预测。 (A) 在浅水池中向小蓝鳃太阳鱼 (Lepomis macrochirus) 提供三种大小级别的浮游动物 (水蚤) 的混合物，并在低、中、高猎物密度下观察它们的食物选择（数据来自 Werner 和 Hall 1974）。猎物盈利能力（水蚤生物量/处理时间）的排序为大型猎物 > 中型猎物 > 小型猎物。直方图显示了在三种猎物密度下与每种大小级别的水蚤的相遇率，以及预测的最佳饮食和观察到的蓝鳃太阳鱼饮食。 (B) 在这项实验中，Krebs 等人 (1977) 训练大山雀 (Parus major) 从移动的传送带上进食，研究人员在传送带上放置了不同密度的不同大小的粉虫。然后操纵传送带来调整鸟类遇到猎物的速度。直方图显示了遇到的大粉虫和小粉虫猎物的比例；预测构成最佳饮食；并观察到鸟类会吃掉它们。Krebs (1978) 之后。

再次查看图 6.3，该图总结了最佳饮食模型的两个经典测试结果，可以看出觅食者表现出与最佳饮食模型预测的接近但并不完美。在这两项研究中，随着更有利可图的猎物数量的增加，利润较低的猎物被从饮食中剔除。对于以不同大小的黄粉虫为食的大山雀（见图 6.3B），增加鸟类与最佳饮食之外的猎物的相遇率对鸟类观察到的饮食只有很小的影响。然而，在这两项研究中，觅食者在他们的饮食中包含了一些“次优”猎物。

由于难以估计猎物相遇率，只有少数研究尝试在野外测试最佳饮食模型（例如 Meire 和 Ervynck 1986；Richardson 和 Verbeek 1986；Cayford 和 Goss-Custard 1990）。我们中的一位（Mittelbach 1981）在其博士研究中尝试在密歇根州一个小湖中对蓝鳃太阳鱼进行此类测试，发现蓝鳃太阳鱼喜欢吃大型猎物，其饮食与标准最佳饮食模型预测的饮食相似（图 6.5）。Meire 和 Ervynck（1986）在荷兰潮滩上以贻贝为食的蛎鹬也发现了类似的结果。

上述示例以及几乎所有其他最佳饮食模型测试都表明，摄食效率和能量增益最大化在确定捕食者饮食选择方面发挥着重要作用。在对最佳觅食理论的回顾中，Sih 和 Christensen (2001) 得出结论，87% 的研究（35 项中的 31 项）包括定量测试，支持最佳饮食模型的预测。因此，最佳觅食理论大大提高了我们对为什么某些猎物被选中而某些猎物被忽略的理解。然而，在 Sih 和 Christensen 回顾的每一项研究中，捕食者在其饮食中包括了一些不在预测的最佳集合中的猎物类型（另见 Pyke 1984；Stephens 和 Krebs 1986）。这是否意味着最佳觅食理论从根本上存在缺陷？有些人会说是的，他们认为动物不可能做出“最佳”选择（Gray 1986；Pierce 和 Ollason 1987）。然而，我们知道标准最优饮食模型的一些假设不太可能成立（即，假设捕食者完全了解猎物的质量和密度）。因此，我们不会期望该理论做出完全准确的预测。我们需要知道的是“不完全知识”如何影响猎物选择，以及更现实的猎物选择模型对捕食者和猎物的种群动态意味着什么。特别是，如果一个生物对处理猎物的时间和能量的了解不完全，偶尔会发生非最优采样以增加信息，即使这会略微降低效率至最大值以下，这似乎是合理的。

图 6.4 Charnov 的图形说明如何根据标准最优饮食模型（公式 6.2）确定捕食者的最佳饮食。首先根据猎物的盈利能力（E i/hi）对猎物类型进行排序；然后通过按排序顺序将猎物类型添加到饮食中来计算捕食者的净能量增益率。最佳饮食是一组猎物类型，可使捕食者的总净能量增益率 (En/T) 最大化。此最佳猎物集包含所有猎物类型 (红点)，其盈利能力高于 En/T 首次大于 Ei /hi 的猎物类型，用虚线表示。Charnov (1976a) 之后。

我们与 Rosenzweig (1995, p. xvii) 一样对当今相对忽视最佳觅食研究感到困惑：

这是一项基础研究计划 (Mitchell and Valone 1990)，最初由 Charles Elton (1927) 提出。它将行为、自然选择和生态联系起来。然而，它的批评者没有花时间去理解它的数学实质，并将“最佳”与“完美”混为一谈，认为它已经死了，因为……好吧，我真的不知道他们为什么认为它已经死了。优化的学生知道“约束”会阻止现实世界中的完美结果。但是，“约束”对最优理论来说并不陌生。它们构成了该理论的核心特征之一。最优论者知道这一点，并利用它，并通过坚持他们生锈的旧理论创造了一些……令人兴奋的生态学……

最近关于最优觅食的出版物似乎有所增加，这表明该学科可能找到了新的立足点（例如，Stephens 等人 2007 年；Calcagno 等人 2014 年；Garay 等人 2015 年）。这一将行为与生态联系起来的重要领域的复兴将是一件令人欣喜的事。

最优觅食理论的早期开发者（MacArthur 和 Pianka 1966 年，以及 Emlen 1966 年）设想它可以提供一种预测消费者饮食的工具，从而提供一种更好地理解消费者与资源之间相互作用和社区动态的机制。不幸的是，尽管有几项研究（例如，Gleeson 和 Wilson 1986；Fryxell 和 Lundberg 1994；Ma 等人 2003）展示了如何使用最佳觅食模型来探索捕食者和猎物动态，但 OFT 在群落生态学中的这种潜在应用却在开发和测试最佳觅食模型的过程中被忽略了。一项更近期且令人兴奋的发展是应用 OFT 来预测基于大小的食物网中的潜在摄食环节（Beckerman 等人 2006；Petchey 等人 2008；Thierry 等人 2011）。 Petchey 及其同事 (2008) 将猎物处理时间建模为猎物大小与捕食者大小之比的增函数，并假设猎物能量值是猎物大小的正函数，根据捕食者喜欢吃能量回报最高的猎物这一标准，他们能够正确预测四个现实世界食物网中多达 65% 的捕食者-猎物联系。这种应用 OFT 来预测自然界中谁吃谁的做法接近于实现 MacArthur 和 Pianka (1966) 首次引入 OFT 时设想的目标。

第 11 章将更详细地讨论最佳觅食理论在食物网中的应用。与此同时，在探索捕食者和猎物之间的相互作用时，我们应该牢记从 OFT 中获得的两个重要见解：

  1. 在其他条件相同的情况下，捕食者应该更喜欢吃利润最高的猎物（即单位处理时间内能量增益最高的猎物）。

  2. 随着环境中猎物的总密度降低，捕食者的食物范围应该扩大，以包括更多猎物类型。相反，随着环境中猎物的总密度增加，捕食者的食物范围应该缩小（捕食者应该变得更加专业化）。

图 6.5 最佳饮食预测的实地测试。顶行图表显示了密歇根州一个小湖（植被和开放水域）两个栖息地样本中发现的猎物的大小和频率分布；中间图表显示了蓝鳃太阳鱼（平均体长为 125 毫米）的预测饮食；底行显示了在所示日期在两个栖息地觅食的蓝鳃太阳鱼的实际饮食。数据支持蓝鳃太阳鱼对较大猎物的偏好，正如最佳饮食模型所预测的那样。请注意，在植被栖息地中，鱼能够找到一些比研究人员采样的更大的猎物。Mittelbach (1981) 后。

图 6.6 选择性捕食影响竞争猎物的共存和多样性。Lubchenco (1978) 的这项经典研究表明，蜗牛 Littorina littorea 的选择性捕食可能会影响沿着岩石新英格兰海岸生长的藻类的多样性和物种丰富度。每个点代表一个研究地点。 (A) 在潮汐池中，蜗牛优先以竞争优势的藻类物种为食，藻类多样性 (顶部) 和藻类物种丰富度 (底部) 都在中等蜗牛密度时达到峰值。 (B) 在涌现的基质上，蜗牛优先以劣等藻类竞争对手为食，增加蜗牛密度对物种丰富度和多样性产生负面影响。源自 Lubchenco (1978)。

选择性捕食对物种共存的影响

捕食者喜欢吃某些猎物而不吃其他猎物，这一事实对猎物群落的结构有着重要影响。例如，在一项关于新英格兰海岸潮间带群落的经典研究中，Lubchenco (1978) 表明，当捕食者优先捕食竞争优势的猎物物种时，选择性捕食可能会增加猎物多样性，但当捕食更多地落在劣势竞争者身上时，多样性就会降低（图 6.6）。Leibold 等人 (2017) 提供了一个较新的例子，表明浮游动物的摄食导致实验中型生态系统中浮游植物（藻类）物种丰富度增加一倍。放牧中型生态系统中额外的浮游植物物种更大，因此更耐食草。选择性捕食如何影响猎物物种共存的另一个例子是表观竞争。 Holt (1977) 和 Holt 等人 (1994) 表明，非竞争性猎物物种之间的共同捕食可能会产生这些物种之间的相互负面相互作用，并且这种“表观竞争”对生物多样性的影响（部分）取决于捕食者的偏好是否随着猎物密度的变化而变化。在我们研究了种间竞争之后，我们将在第 7、10 和 14 章中更详细地讨论选择性捕食和共同捕食的这些和其他后果。

捕食者运动和栖息地选择

最佳觅食理论的思想不仅可以用于理解饮食选择，还可以用于理解捕食者如何决定在哪里觅食（栖息地选择）以及如何在猎物分布不均的景观中移动。Fretwell 和 Lucas (1970) 提供了一个早期的栖息地选择模型，该模型基于以下观点：（在其他所有条件相同的情况下）动物应该选择能够最大程度提高其适应性的栖息地（此处，适应性等同于最大程度地提高进食率）。在他们模型的最简单版本中，称为理想自由分布 (IFD)，食物以固定速率供应给觅食栖息地或斑块，并立即被消耗掉。如果捕食者可以“自由”地在斑块中进行选择，对资源供应率有完美或“理想”的了解，并且竞争能力没有差异，那么我们预计斑块中的捕食者数量与斑块的总食物输入成正比。这被称为“输入匹配规则”。许多实验研究都支持 IFD 的预测，包括 Power (1984) 的经典研究，该研究是关于巴拿马一条溪流中以附着藻类为食的甲鲶 (Loricaridae)。在 Power 的研究中，由于树冠遮荫的差异，不同溪流水池的藻类生产力也不同，而水池中甲鲶的密度与溪流上开放树冠的百分比成正比（即阳光充足、产量更高的水池中的鱼更多）。此外，阳光充足和阴凉水池中的藻类丰度 (现存作物)、鱼的生长率和摄食率估计值相似，符合基于消费者资源动态的理想自由栖息地选择的预期 (Lessels 1995；Oksanen 等人 1995)。

尽管输入匹配规则简单而优雅，但我们可能有许多理由认为自然会偏离 IFD 的假设。例如，IFD 理论假设捕食者在选择栖息地时不付出任何代价，因此有“免费”的称号。然而，在自然界中，成本是真实存在的。一个特别重要的“成本”是受伤或死亡的风险（即，回报更多的栖息地也可能更具风险）。当我们考虑捕食者的非消耗性影响时，当生物面临觅食收益和死亡风险之间的权衡时，最佳栖息地选择的问题将在后面探讨。栖息地中的资源也可能随着时间的推移而耗尽，从而降低进食率，并导致捕食者决定是留在特定斑块中还是离开斑块去寻找其他更有价值的斑块。留下还是离开的问题在另一个基本的最佳觅食模型中得到解决，该模型称为边际价值定理（MVT；Charnov 1976b；Stephens and Krebs 1986）。

边际价值定理预测觅食者在离开寻找另一个斑块之前应该在资源斑块中停留多长时间。两个量影响这一决定：

• 当前斑块的能量增益率；

• 整个环境的平均能量增益率。

MVT 假设斑块中的能量增益率会随着捕食者消耗斑块中的猎物数量而随时间降低，因此斑块中累积能量增益的曲线正在减速（图 6.7A）。在某个时刻，斑块中能量增益的下降表明觅食者最好离开并去寻找资源水平更高的另一个斑块。问题是，什么时候是离开的最佳时间（在这里，我们将最佳策略定义为最大化觅食者的预期能量增益率）。如果所有斑块都相同，答案就很简单，取决于斑块之间的旅行时间。从斑块间的平均行进时间（点 a）画一条线，与能量增益曲线相交，这条线的斜率定义了捕食者预期的能量增益率（即，在斑块中获得的能量除以在斑块中进食的时间与在斑块间行进的时间之和）。稍微思考一下就可以清楚地看出，当这条线刚好接触（切于）能量增益曲线时，它的斜率最大（如图 6.7A 所示）。任何其他交点都会导致更平缓的斜率和更低的能量增益率。线与曲线相切的点定义了捕食者在移动到另一块斑块之前应在一块斑块中停留的最佳时间——任何其他离开时间都会导致更低的能量增益率。

图 6.7 B、C 显示了斑块间平均行进时间的变化和平均斑块质量（资源丰富度）的变化如何影响捕食者离开斑块的最佳时间。随着斑块间行进时间的增加，捕食者在离开之前应该在斑块中停留更长时间（图 6.7B）。环境中平均斑块质量的提高将以不同的方式影响捕食者的最佳停留时间，具体取决于捕食者功能反应的形式（Calcagno 等人，2014 年）。对于具有 II 型（减速）功能反应的捕食者，最佳离开时间应该随着斑块质量的提高而增加，但对于具有 III 型（加速）功能反应的捕食者，最佳离开时间应该减少（图 6.7C）。当栖息地内的斑块在资源丰富度上有所不同时，我们无法再使用图 6.7A 所示的图形方法找到最优解。但是，数学解很简单； “当斑块中的边际捕获率 [即其当前的能量增益率] 下降到栖息地的平均捕获率时，捕食者应该离开它当前所在的斑块”（Charnov 1976b）。如果我们画出斜率与栖息地所有斑块的平均能量增益率相对应的线，那么这些等斜率线与不同质量斑块的能量增益曲线相切的点定义了离开斑块的最佳时间。如图 6.7D 所示，在回报较少的斑块中，离开斑块的时间应该更短。

请注意最佳饮食和最佳斑块时间模型之间的相似之处。两者都侧重于最大化单位时间内能量的平均速率（即斜率或导数）。在每种情况下，决定（添加猎物类型或移动到新斑块）取决于当前选择获得的速率与总体平均值的比较。如果猎物的能量/时间效率大于当前饮食效率，则添加猎物。如果斑块提供的能量/时间低于整个景观的平均水平，则应留下该斑块。这就是经济学家所说的边际率，也是优化问题中反复出现的主题。

Charnov (1976b) 的最佳斑块使用模型和 MVT 已在实验室和现场实验中得到广泛测试，正如 Ydenberg 等人 (2007；第 12 页) 指出的那样，“斑块模型实际上可能是行为生态学中最成功的经验模型；它的基本预测已得到广泛证实……”。此外，社区生态学家充分利用了 MVT 提供的见解，特别是观察到觅食者离开斑块时反映了斑块质量（例如，图 6.7D）。Krebs 等人(1974)、Brown (1988) 和其他人表明，捕食者在斑块中最后一次捕获猎物与离开斑块之间的时间（“放弃时间”（GUT））以及捕食者离开时斑块中剩余猎物的密度（“放弃密度”（GUD））是斑块中边际捕获率的替代指标。因此，可以使用易于测量的 GUT 和 GUD 数量来估计栖息地对捕食者的价值（Brown 和 Kotler 2004）。社区生态学家已经在实验室和实地测量了觅食者的 GUT 和 GUD，以解决与栖息地质量、种间竞争和物种共存相关的基本问题（Kotler 和 Brown 2007）。然而，迄今为止，这些措施在社区生态学中最广泛的应用是研究捕食者对其猎物的非致命影响，或者，正如一些人更生动地称之为“恐惧生态学”。

图 6.7 (A) 基于 Charnov (1976b) MVT 的图形模型，说明捕食者离开斑块的最佳时间。时间 (x 轴) 分为在斑块中寻找（和消耗）猎物所花费的时间和在斑块之间旅行所花费的时间。捕食者的累积能量增益 (y 轴) 预计会随着在斑块中停留时间的增加而增加，但由于猎物耗尽，其速率会降低。离开斑块的最佳时间可以通过从点 a（斑块之间的平均旅行时间）画一条与能量增益曲线（实曲线）相切的线来找到。这条线的斜率对应于觅食者可实现的最大能量增益率，大于从点 a 出发并与能量增益曲线相交的任何其他线（例如，两条虚线）。 (B) 图表显示了斑块之间平均旅行时间的增加如何增加留在斑块中的最佳时间。 (C) 图表显示了栖息地中斑块质量越高，留在斑块中的最佳时间就越长（假设为 II 型功能响应）。(D) 在该图中，栖息地中有两种类型的斑块：高质量斑块和低质量斑块（高质量斑块中的累积能量增益大于低质量斑块中的累积能量增益）。根据 MVT，离开斑块的最佳时间由栖息地中所有斑块的平均能量增益率（实线的斜率）决定。斑块的最佳离开时间对应于虚线与斑块能量增益曲线相切的点，虚线的斜率等于栖息地的平均能量增益率。如图 (D) 所示，捕食者应该在高质量斑块中觅食更长时间。

捕食者的非消耗性效应

1980 年之前，大多数生态理论都从简单的消耗性效应（即捕食者杀死并吃掉猎物）的角度来看待捕食者与猎物之间的相互作用。然而，我们现在知道这种观点是不完整的。近年来，生态学家积累了大量证据表明，猎物可能通过改变其行为、形态、生理和/或生活史来应对掠食威胁。捕食者的这些非致命或非消耗性效应可能与猎物的直接消耗共同作用，影响猎物数量和捕食者-猎物动态（Werner 和 Peacor 2003）。此外，如第 5 章所述，灵活的反捕食者特征（例如，在有更多捕食者的情况下提高警惕或使用避难所）可以使捕食者的功能反应依赖于捕食者；也就是说，更多捕食者的存在会导致猎物“可用”性降低，从而导致每个捕食者的进食率降低。通过这种方式，灵活的反捕食者特征可能会促进捕食者-猎物相互作用的稳定性（Abrams 1982）。

Hammill 等人 (2010) 提供了一个极好的例子，说明诱导性防御如何改变捕食者的功能反应形式，他们研究了扁虫 Stenostomum virginianum 对原生动物 Paramecium aurelia 的捕食。在捕食者面前，草履虫降低了它们的平均游泳速度并增加了它们的体宽（图 6.8 A、B）。这些诱导性防御对捕食者的攻击率和处理时间有显著影响，导致捕食者的功能反应从 II 型（针对未防御的猎物）变为 III 型（针对防御的猎物）。这种变化是由于猎物密度低时攻击率低造成的。使用 Lotka–Volterra 捕食者-猎物模型进行模拟，该模型针对观察到的 II 型和 III 型功能反应进行了参数化，结果表明，草履虫种群中的诱导性防御降低了低猎物密度下的死亡率，并提高了捕食者-猎物相互作用的稳定性（图 6.8C、D）。

人们使用了各种术语来描述捕食者对捕食者-猎物动态的消耗性和非消耗性影响以及不同营养级的捕食者与猎物之间的相互作用。 这些术语包括“特征介导的间接效应”和“密度介导的间接效应”（Abrams 1995；Abrams 等人 1996）；“特征介导的间接相互作用”和“密度介导的间接相互作用”（TMII 和 DMII；Peacor 和 Werner 1997）；以及“特征介导的相互作用”（TMI；Bolker 等人，2003）和“密度介导的相互作用”（DMI；Bolnick 和 Preisser，2005；Preisser 等人，2005）。正如 Abrams (2007) 所指出的，这些不同术语的引入导致了一些混乱和歧义。因此，我们将坚持使用更简单的术语“消耗效应”和“非消耗效应”来描述捕食者对猎物的不同影响。本章的其余部分讨论了各种非消耗效应，将它们分为四大类：

• 栖息地使用和栖息地转移；

• 生活史演变；

• 活动水平；

• 形态变化。

然后，我们将问这些非消耗性效应相对于捕食者消耗猎物的效应有多重要。我们将看到，这是一个很难回答的关键问题。在关于食物网和相互作用的间接影响的后续章节中（见第 10 章和第 11 章），将考虑消耗性和非消耗性影响对多物种相互作用的影响。

栖息地利用和栖息地转移

鸵鸟可能（神话中）把头埋在沙子里，但大多数猎物在捕食者威胁时表现出更适应性的反应——它们寻求庇护。许多研究已经记录了捕食者存在时猎物栖息地利用的变化——Lima (1998) 的一篇评论引用了 70 多项研究。这些栖息地转移可能是短期的，对猎物的种群动态影响不大（例如，当鹰飞过头顶时，老鼠躲在草丛里）。然而，其他类型的捕食者引起的栖息地变化对猎物动态和生活史有着深远的影响。例如，小（年轻）个体往往最容易受到捕食者的攻击。因此，捕食者可能会将易受伤害的大小（年龄）类别限制在保护性栖息地，导致猎物在成长过程中栖息地使用和饮食发生变化（如果不同栖息地的资源不同）。这些个体发育生态位变化（Werner 和 Gilliam 1984 表示）可能会减少物种内大小（年龄）类别之间的竞争（Werner 等人 1983；Mittelbach 和 Osenberg 1993），但可能会增加共享避难所的物种和大小（年龄）类别之间的种间竞争（Mittelbach 和 Chesson 1987；Persson 1993；Diehl 和 Eklöv 1995）。

在选择栖息地时，生物通常面临觅食收益和死亡风险之间的权衡（即资源较多的栖息地往往风险更大）。在这种情况下，“最佳”栖息地选择取决于每个栖息地的相对成本（死亡风险）和收益（能量收益）（Gilliam 1982；Gilliam 和 Fraser 1987；Ludwig 和 Rowe 1990；McNamara 和 Houston 1994）。此外，如果捕食风险随时间或空间变化，或随着生物的生命史而变化，我们预计生物会通过改变栖息地来做出反应。一些浮游动物的垂直迁移就是一个很好的例子。在湖泊和海洋的开阔水域中，以藻类（浮游植物）为食的小型甲壳类动物（浮游动物）表现出明显的每日迁徙周期，白天在黑暗、寒冷的深处度过，黄昏时迁徙到温暖的表层水域，然后在黎明返回深处。这些昼夜垂直迁移在淡水湖中可以覆盖数十米，在公海中可以覆盖数百米；这种运动需要消耗大量的能量。多年来，科学家们一直在苦苦思索这些迁移的原因。我们现在知道，在大多数情况下，垂直迁移是对捕食风险随时间变化的反应。白天，在温暖、光线充足的表层水域，鱼类捕食造成的死亡率很高，而在寒冷、黑暗的深海水域，死亡率则要低得多。到了晚上，由于大多数鱼类都是视觉捕食者，因此水面的捕食压力会大幅下降。能量增益和发育率也存在很大的垂直梯度；食物（浮游植物或藻类）通常在表层附近更丰富，而且（更重要的是）温暖的表层水域缩短了浮游动物的发育时间并提高了出生率，从而提高了种群增长率（Stich 和 Lampert 1981；Lampert 1987）。因此，通过垂直迁移，浮游动物可以平衡降低捕食风险和增加能量增益及繁殖率之间相互冲突的选择压力。

图 6.8 诱导的反捕食者防御可以稳定捕食者-猎物动态。草履虫在接触捕食者扁虫（Stenostomum）的化学线索后，游泳速度（A）和体宽（B）的变化。平均值±1 SE。模拟的猎物和捕食者种群密度来自 Lotka-Volterra 捕食者-猎物模型，该模型结合了从未防御猎物（（C）II 型功能反应）和防御猎物（（D）III 型功能反应）的经验数据得出的功能反应。诱导对捕食者的防御稳定了预测的捕食者-猎物动态。Hammill 等人（2010 年）之后。

Pangle 等人 (2007) 表明，密歇根湖和伊利湖浮游动物的垂直迁移程度与它们的无脊椎动物捕食者 Bythotrephes longimanus 的数量相关。如果我们假设浮游动物的迁移是响应 Bythotrephes 的存在，那么我们可以分别估计非消耗性效应对种群增长率的影响（由于迁移到寒冷的底层水导致出生率降低）和消耗性效应对种群增长的影响（由于直接死亡）。在他们的分析中，Pangle 等人 (2007) 发现捕食者对浮游动物种群增长的非致命影响通常与致命影响的程度相似。

浮游动物的昼夜垂直迁移是一个特别有据可查的例子，表明猎物对捕食风险的空间或时间变化做出了非常普遍的反应。还有数百个其他例子表明猎物如何改变其栖息地使用以应对掠食威胁（Lima 1998 综述）。Werner（1986）扩展了我们对捕食者非消耗性影响的思考，包括一种更为剧烈的栖息地转变——变态（在下一节中描述）。在前面给出的例子中以及 Lima 综述的例子中，栖息地选择的适应性似乎很明显。然而，应该注意的是，很少有研究试图将生物观察到的栖息地选择与基于最优栖息地选择定量理论的预测进行比较，该理论结合了觅食收益和掠食风险（例如，Gilliam 和 Fraser 1987；Brown 1998）。这里的挑战在于衡量使用不同栖息地的潜在收益（例如能量收益）和成本（例如死亡风险），并以可用于估计栖息地质量的通用货币表示这些成本和收益。解决这个问题的一个办法是让生物替我们做这件事。

选择实验提供了一种让动物揭示捕食风险的觅食成本的方法（Brown 1988；Brown 和 Kotler 2004）。在这样的实验中，能量奖励或捕食风险在不同的栖息地不断变化，直到觅食者揭示出它们对栖息地使用的无差异点。例如，Abrahams 和 Dill（1989）的一项早期研究为孔雀鱼（Poecilia reticulata）提供了两个斑块（水族馆的两侧）之间的选择，这两个斑块在觅食收益（资源供应率）和捕食风险（捕食者的存在与否）方面有所不同。毫不奇怪，更多的孔雀鱼会选择水族馆中安全的一半，而不是危险的一半，但通过改变资源供应率或捕食风险，Abrahams 和 Dill (1989) 能够测量孔雀鱼的进食率必须高多少才能接受更大的捕食风险。行为生态学家利用动物愿意接受更高的捕食风险以获得更高的觅食收益这一事实来了解野外栖息地选择的性质。

回想一下 Charnov 的 MVT 讨论，觅食者离开斑块的最佳时间是当它在斑块中的当前能量增益率等于栖息地中所有斑块的平均能量增益率时。可以将捕食风险添加到最佳斑块利用理论中（例如，Brown 1992；Houston 等人 1993），其一般结果是，觅食者应该在危险栖息地比在安全栖息地更早离开斑块（以更高的当前能量增益率离开）。这一预测已在实地进行了测试，使用了一种简化的测量方法，即觅食者离开斑块时的进食率，可以通过其离开时斑块中剩余的资源量来近似。这种资源密度称为“放弃密度”或 GUD，应该与觅食者的能量增益率呈正相关。许多针对小型哺乳动物和鸟类的研究证实，靠近掩蔽处的斑块的 GUD 低于远离掩蔽处的斑块，并且斑块与洞穴或其他避难所的距离越大，GUD 就越大（参见 Brown 和 Kotler 2004；Kotler 和 Brown 2007 的评论）。因此，觅食者认为“开放”斑块和远离避难所的斑块风险更大，因此要求更高的觅食回报来使用这些更丰富的斑块。研究人员扩展了这些发现，使用各种栖息地的 GUD 测量来描述觅食者所感知的“恐惧景观”（Van Der Merwe 和 Brown 2008；Laundre 等人 2017）。

生活史进化

生活史理论预测，当幼虫栖息地（例如淡水中的蝌蚪）所能达到的适应度低于通过转移到成年栖息地（例如陆地栖息地的成年青蛙；Werner 1986）所能达到的适应度时，生物体应该经历变态。在没有时间限制的简单稳定种群情况下，Gilliam (1982) 表明，当幼虫栖息地的 μ/g 高于成年栖息地的 μ/g 时，从幼虫栖息地转移到成年栖息地的最佳尺寸就会发生，其中 μ 是物种特定尺寸的死亡率，g 是其特定尺寸的增长率（图 6.9）。直观地讲，最小化每个尺寸的 μ/g 可以以最小的死亡率成本实现生长，并最大限度地提高达到生殖尺寸的概率。

Gilliam 的“最小化 μ/g”规则仅在特殊条件下严格适用，但作为一种启发式工具，它已被证明可用于解决有关生物在捕食风险下最佳行为决策的各种问题，包括栖息地选择、活动水平和生活史进化。Ludwig 和 Rowe（1990 年）、Rowe 和 Ludwig（1991 年）以及 Abrams 和 Rowe（1996 年）提出了该理论，以表明变态时的最佳尺寸（或成熟时的尺寸）如何受到季节性环境中死亡风险的影响。他们表明，幼虫阶段死亡风险的增加应该有利于更早的成熟，这在固定的生长率下也意味着以较小的体型成熟（Abrams 和 Rowe 1996 年）。因此，我们有一个普遍的预测，即幼虫或幼虫阶段捕食风险的增加应该导致更早的变态和以较小的体型变态。

Bobbi Peckarsky 和她的同事通过研究鲑鱼捕食对美国西部落基山脉溪流中蜉蝣 (Baetis) 种群的影响来测试这一预测 (Peckarsky 等人，1993 年、2001 年、2002 年)。蜉蝣一生中的大部分时间都是幼虫，以河床中的藻类为食，经过一系列龄期生长，直到它们变态为有翅膀的成虫、繁殖并死亡。成年蜉蝣不进食 (事实上，它们没有口器)，寿命只有 2 天。因此，发育卵子和繁殖所需的所有能量都必须在幼虫阶段获得。Peckarsky 及其同事指出，与没有鲑鱼的溪流中的同类相比，来自有鲑鱼的溪流中的蜉蝣出现得更早，而且成年体型要小得多 (Peckarsky 等人，2001 年)。因此，他们的观察结果符合之前概述的理论预测。然而，由于鱼类喜欢吃较大的猎物（如我们在本章前面所见），另一种假设是，大小选择性捕食是造成有鱼和无鱼溪流中孵化出的蜉蝣大小差异的原因。为了验证这一假设，研究人员将装有活鲑鱼的水箱中的水滴入无鱼溪流，并将这些鱼饵处理溪流中变态蜉蝣的大小与从无鱼的水箱中取水（对照组）的无鱼溪流中蜉蝣的大小进行比较。加入鱼饵水（含有鲑鱼释放的化学信号）导致成年蜉蝣大小减少 13-21%，繁殖力估计损失 24-35%（表 6.1；Peckarsky 等人，2002 年）。此外，人口统计分析表明，鳟鱼对成熟期蜉蝣体型的非致命影响导致的蜉蝣种群增长减少超过了捕食者食用的直接影响（表 6.2；McPeek 和 Peckarsky 1998）。因此，在这个非常完整的研究系列中，我们看到了一个清晰的例子，即捕食者的致命和亚致命影响如何结合起来影响其猎物的种群增长率。

活动水平和警觉性

猎物还可以通过降低活动水平（移动速度和范围）、提高警觉性和增加在避难所中停留的时间来减少它们暴露给捕食者的机会。文献综述表明，此类反应在各个分类群中普遍存在：几乎所有研究的物种都表现出减少移动、提高警觉性和/或增加避难所使用率，以应对捕食风险的增加（Lima 1998；参见图 6.10 作为示例）。然而，这种活动减少可能会以失去进食时间、降低能量增益率和减缓生长为代价。因此，存在生长率与捕食风险之间的权衡（Abrams 1990；Houston 等人 1993；Werner 和 Anholt 1993；McPeek 2004）。物种在解决这种权衡的方式上有所不同（例如，Werner 和 McPeek 1994），这些种间差异被认为是促进物种共存的主要机制。我们将在第 8 章和第 11 章中探讨捕食者介导的物种共存问题。

图 6.9 图形模型说明了切换栖息地的最佳体型与每个栖息地中个体生长率 (g) 和死亡率 (μ) 的关系。从使用栖息地 1 切换到使用栖息地 2 的最佳尺寸是栖息地 1 中的 μ/g 比率超过栖息地 2 中的该比率（用 s’ 表示）的点。该模型的预测也可以应用于从一个生命阶段变态到另一个生命阶段的最佳尺寸（例如，从蝌蚪变成青蛙）。Werner 和 Gilliam (1984) 之后。

个体经常成群进食或迁徙，以降低被捕食的风险，有大量文献研究了群体规模和群体组成如何影响个体的死亡风险（例如，Lima 1995；Bednekoff 2007；Lehtonen 和 Jaatinen 2016）。在某些情况下，个体可能在混合物种群体中进食，其中某些物种充当“哨兵”，以检测捕食者。例如，Martinez 等人（2017 年）进行了一项有趣的研究，研究了两种不同的鸣叫物种（蚁鵙、Thamnomanes）在亚马逊雨林的混合物种群（多达 70 种鸟类）中如何充当哨兵。每个混合群由一种蚁鵙领导。通过将三种不同种类的受过训练的猛禽飞向混合鸟群，他们发现，在占据森林空隙的鸟群中担任哨兵的蓝板岩蚁鵙（T. schistogynus）发出了更多的警报声，并提供了有关接近捕食者的大小和距离的更具体信息，而密林中的鸟群则以暗喉蚁鵙（T. ardesiacus）为哨兵。Martinez 等人（2017 年）认为，蓝板岩蚁鵙占据的早期演替栖息地生产力更高，但也更危险。因此，具有不同警惕程度的哨兵物种可能会调节恐惧景观中的高峰和低谷。

在种群内部，很难量化猎物活动水平降低对猎物种群动态的影响，尤其是与捕食者对猎物的直接消耗效应相比（Preisser 等人，2005 年；Creel 和 Christianson，2008 年）。此外，正如 McPeek（2004 年）对蜻蜓幼虫的研究表明，在捕食者存在的情况下，活动减少可能不会直接影响猎物的摄食率，但可能会通过生理过程影响猎物的生长和/或生存。最后，如果捕食者引起的摄食率降低可以防止猎物资源的过度开发，那么这种摄食率降低实际上可能会增加猎物种群的增长（图 6.11；Abrams，1992 年；Peacor，2002 年）。

图 6.10 捕食性猫头鹰威胁线索和各种其他处理对两种沙鼠（Gerbillus allenbyi 和 G. pyramidum）在野外活动水平的影响。直方图显示了对照地块中沙鼠活动水平相对于处理地块中沙鼠活动水平的比率。平均值 +1 SE。比率为 1.0 表示对照地块和处理地块中的沙鼠活动没有差异；比率低于 1.0 表示处理地块中的沙鼠活动低于对照地块中的沙鼠活动。请注意猫头鹰飞行和猫头鹰饥饿叫声对沙鼠活动的强烈抑制作用。Abramsky 等人 (1996) 后。P < 0.05，P < 0.001，P < 0.0001。

形态学

研究表明，捕食者会诱导猎物群体产生各种形态防御，正如我们之前在草履虫 (Hammill 等人，2010) 中看到的那样。这些可诱导的防御包括毒性、颜色、体形、壳硬度和刺的存在的变化（图 6.12），所有这些都可能降低猎物被吃掉的机会（参见 Harvell 1990；Tollrian 和 Harvell 1999；Benard 2004 中的评论）。这些表型可塑性反应可能非常剧烈，以至于生物学家会将不同的体型误认为不同的物种。一个典型的例子就是鲫鱼 (Carassius carassius)。在没有食鱼性捕食者的湖泊中，鲫鱼以密集的窄体个体种群形式出现，但在有食鱼性捕食者（尤其是梭子鱼，Esox lucius）的湖泊中，鲤鱼数量很少，个体体型较深（图 6.13A；Brönmark 和 Miner 1992）。这两种鲤鱼形态最初被认为是不同的物种，直到移植实验表明它们是相同的（Ekström 1838，引自 Brönmark 和 Miner 1992；Brönmark 和 Miner 1992）。生态学家随后假设，资源水平和生长率的变化导致了这两种形态的发展。然而，Brönmark 及其同事进行的一系列实地和实验室研究表明，体型差异实际上是由捕食者的存在引起的。

图 6.11 说明捕食者导致消费者（猎物）进食率降低对消费者资源平衡水平的潜在影响。（A）在此示例中（假设资源呈逻辑增长），消费者进食率降低（每个面板中从虚线变为实线）导致低进食率下的平衡资源水平下降（顶部），但高进食率下的平衡资源水平上升（底部）。（B）在一项实验中，非致命捕食者（笼养蜻蜓幼虫，Anax）的存在降低了消费者（大牛蛙蝌蚪）的进食率，消费者的平均增长率（±SE）。在此实验中，Anax 的存在降低了蝌蚪的进食率，导致藻类（蝌蚪的资源）的现存量增加，并导致中高营养水平下蝌蚪的增长率更高。Peacor（2002 年）之后。

在一项实地试验中，Brönmark 和 Miner (1992) 将同一种群的幼鲫鱼引入两个池塘。每个池塘用塑料帘子分成两半，每个池塘的一半还放有 15-20 条梭子鱼。12 周后，鲤鱼种群在捕食者和无捕食者处理之间体形出现分化——在梭子鱼存在的情况下，鲤鱼的身体明显更深（图 6.13B）。这种体形变化使大多数鲤鱼逃脱了梭子鱼捕食者的捕食（图 6.13C）。重要的是，实验室实验表明，观察到的体形差异不能用资源可用性和生长率的差异来解释。实验还表明，与体型较浅、更像梭形的鲤鱼相比，体型较深的鲤鱼在游泳时消耗的能量增加了约 30%（Brönmark 和 Miner 1992；Pettersson 和 Brönmark 1997）。因此，通过使鲤鱼体型变得更深，它们减少了被捕食的脆弱性，但付出了巨大的能量代价。一般来说，我们预计，当捕食风险在时间或空间上发生变化时，当猎物能够通过可靠的线索发现捕食者时，以及当对捕食者的防御需要付出健康成本时，它们会进化出可诱导防御（Brönmark 和 Hansson 2005）。

消耗性和非消耗性效应的相对重要性

上述讨论说明了捕食者可能对猎物产生的大量非消耗性效应，但说实话，我们只是触及了这个活跃而迷人的领域的表面。尽管这一领域有许多出色的研究，但也许最重要的问题仍未得到解答：“在捕食者-猎物相互作用中，非消耗性效应相对于消耗性效应有多重要？”以及“我们如何将非致命性效应纳入我们现有的捕食者-猎物相互作用理论”（Abrams 2010）？解决这两个问题的挑战在于，非消耗性和消耗性效应通常以非常不同的单位来衡量（例如，增长与死亡率），以及这些效应可能在不同的时间尺度上起作用（例如，猎物行为的变化比猎物密度的变化要快得多）。

图 6.12 一些水生生物中捕食者诱导防御的例子。Peacor (2002) 著。

图 6.13 鲫鱼 (Carassius carassius) 体形的差异是一种诱导适应，旨在减少捕食造成的死亡率。 (A) 有捕食性鱼类时，鲫鱼体型很深，而没有捕食者时，鲫鱼体型很窄。 (B,C) 在瑞典南部，Brönmark 和 Miner 用防鱼帘将两个小池塘一分为二。他们在每个池塘的一半放入幼鲫鱼和捕食性北梭鱼 (Esox lucius)，另一半只放入幼鲤鱼。 (B) 12 周后，有梭鱼时鲤鱼的体型比没有梭鱼时鲤鱼的体型深得多。 (C) 体型深度的增加降低了鲤鱼被捕食的脆弱性。较暗阴影区域表示体型过大而不易被捕食的鲤鱼。Brönmark 和 Miner (1992) 著。

一种常见的实验方法是比较功能性捕食者和非致命性捕食者对猎物种群密度或适应度（以繁殖力或生长量衡量）的影响，以此来评估非致命性捕食者处理方法。可以使用笼养或残疾捕食者（“风险捕食者”，例如口器无功能的蜘蛛；Schmitz 1998）或引入捕食者提示（例如含有捕食者化学信号或利他素的水）来创建非致命性捕食者处理方法。已经进行了许多此类实验，结果的荟萃分析表明，捕食者的非致命性影响通常与致命性影响一样大或更大（Bolnick 和 Preisser 2005；Preisser 等人 2005）。这些分析让我们认识到非消耗性效应在捕食者-猎物相互作用中的潜在重要性。然而，这种简单的比较掩盖了许多复杂情况。例如，实验中存在非致命捕食者可能会导致猎物行为降低进食率和生长率，导致猎物虚弱甚至饿死。然而，在自然界中，这种虚弱的猎物往往会成为功能性捕食者的牺牲品。此外，实验中接触非消耗性捕食者会降低猎物及其后代的后续存活率（McCauley 等人，2011 年；MacLeod 等人，2018 年）。因此，捕食者的消耗性和非消耗性效应可能在自然界中相互作用，需要复杂的实验设计来准确估计它们在捕食者-猎物相互作用中的相对重要性（例如，Werner 和 Peacor，2003 年）。 Okuyama 和 Bolker (2007)、Abrams (2008) 和 Schmitz (2010) 对这些问题进行了精彩的讨论，并提供了实验设计指南。

展望未来

我们在本章中看到了猎物对捕食者的动态反应通常会导致间接影响。例如，在三环食物链中，捕食者的存在可能会导致猎物的警惕性提高和进食率降低，从而增加猎物资源的丰富度。我们将在第 11 章中更详细地讨论这种间接相互作用（从捕食者到猎物资源的连锁效应），我们将在该章中研究食物链和食物网中的自上而下和自下而上的控制。然而，在此之前，我们需要从竞争的角度考虑消费者与资源之间的相互作用（第 7 章和第 8 章），以及互利共生和促进的有益相互作用（第 9 章）。