第 9 章 群落中的有益相互作用：互利共生和促进作用

摘要

  1. 互利共生可以定义为物种之间的相互正向相互作用。促进作用可以定义为一种相互作用，其中一种物种的存在会改变环境，从而促进第二种邻近物种的生长、生存或繁殖。

  2. 互利共生和促进作用的演变取决于这些相互作用对参与物种的相对成本和收益。互利共生相互作用最好被视为物种之间的相互利用，但仍然为每个伙伴提供净收益。

  3. 有益相互作用对群落多样性和功能的影响仍不甚了解。未能将积极互动纳入群落理论不仅仅是由于历史上偏向于研究竞争和掠夺，还源于这些互动的复杂性。

  4. 只需将种间效应的符号从负变为正，Lotka-Volterra 竞争模型就可以写成正物种相互作用的模型；然而，这种模型并不现实，因为它可能导致两个物种的种群无限制增长。

  5. 最近的模型表明，互利共生可能从寄生或竞争相互作用发展而来。如果两个竞争物种需要相同的资源，并且每个物种都过度消耗对其增长限制最小的资源，则共存的竞争者可能会发展为互利的“贸易伙伴关系”，然后将这种过剩的资源交易给增长受该资源限制更大的伙伴。

  6. 环境的变化可能会影响种间相互作用的成本和收益。互利相互作用的现实建模通常取决于其他物种的纳入以及对积极和消极影响之间平衡的认识。

  7. 物种间相互作用的类型和强度可能与环境有关。其有益与不利的程度可能随着非生物环境的恶劣程度、其他物种（竞争者或捕食者）的存在以及相互作用个体的个体发育或生命阶段而变化。

  8. 尽管正相互作用对物种多样性和群落结构的影响仍不甚了解，但最近已采取一些措施，制定出包括正和负相互作用相结合的物种相互作用的一般理论。一个模型表明，如果优势竞争者的促进作用将劣势竞争者的死亡率降低到足以使其入侵仅由优势竞争者组成的群落，则两个物种可以在单一资源上共存。

  9. 胁迫梯度假说假定植物物种间竞争和促进相互作用的相对重要性随着环境恶劣程度的梯度而变化：竞争相互作用在良性环境中占主导地位，而促进相互作用在压力环境中变得更加重要。

从帮助造礁珊瑚提供能量的藻类，到介导许多植物物种有性生殖的各种传粉媒介，再到固氮和帮助消化的无数营养共生体，甚至到几乎所有真核生物中发现的线粒体，互利共生无处不在，通常在生态上占主导地位，并在生物组织的各个层面都具有深远的影响。

Edward Allen Herre 等人，1999 年，第 49 页

随着我们扩大研究范围以涵盖更广泛的生态环境，互利共生将继续在群落生态学中发挥逾期且更加突出的作用。

Palmer 等人，2015 年，第 160 页

有益相互作用（尤其是促进作用和互利共生）在群落生态学中发挥什么作用？它们在决定物种多样性或调节个体或物种的丰度方面是否与竞争和捕食的负面相互作用一样重要？答案是，我们不知道。互利共生长期以来一直是群落生态学的“丑小鸭”。与竞争和捕食相反，直到最近，关于互利共生如何影响物种分布和丰度模式的一般理论很少。为什么会这样？这并不是因为互利共生不常见；正如上面 Herre 等人 (1999) 的引文所指出的那样，互利共生无处不在，大多数生物都直接或间接地参与了各种积极的相互作用。也不是因为互利共生无趣；自然历史中一些最迷人的例子涉及互利共生，尤其是在物种丰富的热带地区发现的互利共生。这并不是因为互利共生最近才被认识到；亚里士多德在公元前四世纪描述了互利共生。

一些人认为（例如 Bruno 等人，2003 年），现代生态理论未能将有益的相互作用纳入其中，是因为种间竞争（以及程度较小的掠食）在群落生态学的概念发展中发挥了主导作用，从 Gause 的竞争排斥原则的制定、Lotka 和 Volterra 的竞争模型，到 Hutchinson 和 MacArthur 对生态位和限制相似性的研究。然而，虽然种间竞争和掠食确实为群落生态学的发展提供了许多基础（如第 1 章所述），但我们不同意生态学早期对负面物种相互作用的关注在某种程度上偏向了当前研究人员的思维，导致他们忽视了互利共生和促进的重要性。相反，生态学家迟迟没有将正面物种相互作用纳入一般生态理论，这是有根本原因的。这种情况正在改变。然而，在探讨有益相互作用在群落中的作用之前，我们需要考虑一些定义。

互利共生和促进作用：定义

大多数生态学家都同意互利共生可以定义为物种之间的相互正向相互作用（Bronstein 2009），但促进作用的定义不太明确。Callaway（2007）认为促进作用可以包括任何至少有一个物种受益的成对相互作用。根据这一定义，互利共生将是促进作用的一个子集。然而，互利共生和促进作用之间存在重要区别（Bronstein 2009）。例如，促进作用通常需要相互作用物种之间的紧密接近，而互利共生可能将物种连接在长距离上（例如，种子传播和授粉互利共生）。此外，大多数互利共生涉及多个营养级，而促进作用通常发生在一个营养级内。因此，Bronstein（2009 年，第 1160 页）建议将促进作用定义为“一种相互作用，其中一种物种的存在会改变环境，从而促进第二种邻近物种的生长、存活或繁殖”（作者加斜体）。促进作用的例子包括通过减少热或蒸发压力来帮助其他物种幼苗生长的护理植物（Went 1942；Bertness 和 Callaway 1994）、有利于非固氮邻居的固氮植物（Vandermeer 1989；Loreau 和 Hector 2001；Temperton 等人 2007），以及提供遮荫和减少蒸散的盐沼植物，从而降低土壤盐度并允许耐盐性较差的物种生存（图 9.1；Bertness 和 Hacker 1994；Hacker 和 Bertness 1999）。

最常见的促进作用的例子是，某些物种的存在会改变环境，使整个生物群落得以在此发展。一些物种为其他物种提供了结构性栖息地；这些物种通常被称为基础物种（例如珊瑚、海带、红树林和树木；Dayton 1975）。改变环境以使其或多或少适合其他物种的物种通常被称为生态系统工程师（Jones 等人 1994；Wright 和 Jones 2006）。海狸建造池塘是生态系统工程的典型例子。在这种情况下，很明显海狸如何促进某些物种的共存，而不是其他物种。由于所有生物都会影响其物理环境，同时也受其影响，生态学家一直在争论“基础物种”和“生态系统工程师”这两个术语的使用和相关性，质疑何时以及如何应用这些概念，以及如何区分属于和不属于这些类别的生物（例如，Jones 等人，1997 年；Power，1997 年；Reichman 和 Seabloom，2002 年）。然而，毫无疑问，通过改变栖息地进行的促进在大多数群落中发挥着重要作用。

一些生态学家建议，应扩大促进的定义，以包括通过第三个物种起作用的两个物种之间的积极影响，即间接影响。“毕竟，尽管很少被认识到，但营养级联只是一种间接促进”（Bruno 等人，2003 年，第 124 页）。然而，虽然间接影响通常会导致非邻近物种之间产生积极的相互作用，但将产生积极但间接影响的耦合消费者-资源相互作用重新标记为促进作用，我们获益甚微。我们更倾向于将“促进”一词的使用限制在描述特定类型的成对相互作用上，就像我们使用“竞争”和“掠夺”一词一样。因此，我们将在本章中采用布朗斯坦对促进的定义：促进是一种相互作用，其中一种物种的存在会改变环境，从而促进第二个邻近物种的生长、生存或繁殖。我们认识到，即使是这个定义也允许间接影响的模糊性。例如，如果我们在上述定义中包括生物和非生物环境，那么两种植物之间的相互作用（其中一种味道不好的物种的存在会减少附近一种味道好的物种的食草行为，Hay 1986）可以归类为 Bronstein 定义下的促进作用，即使这种相互作用是涉及另一个营养级（食草动物）的间接影响。物种相互作用的间接影响（正面和负面）将在第 10 章中详细讨论。目前，我们似乎只能接受促进作用定义中的一些“回旋余地”。

当一个物种必须有其互利伙伴才能生存或繁殖时，就会发生专性互利。专性的反义词是兼性。兼性互利的一个例子是鱼清洁互利。被另一种（清洁）鱼清除寄生虫的鱼更健康，但没有接受清洁服务并不一定致命。密切相关的概念是特异性（只有一种特定物种可以满足互利共生的需求）和一般性（许多不同的分类群可以满足需求）。专性互利共生通常更具特异性（Bronstein 1994），但所有组合都可能出现，并且关系可能不对称。例如，某些兰花物种只能由一种蜜蜂授粉（专性和特异性），但该蜜蜂物种可以为许多不同种类的兰花和其他植物分类群授粉（并从中获取食物）（兼性和一般性；Bronstein 1994）。

共生是指物种之间亲密、持久的相互作用。互利共生通常涉及某种形式的共生，例如内共生，即一个物种生活在另一个物种内部（例如，生活在豆科植物根瘤内的根瘤菌）或外共生，即一个物种生活在另一个物种的体表上（例如，生活在深海热液喷口群落中的虾和蟹体表的化学合成细菌）。下一节将讨论互利共生的内共生和外共生关系的例子。共生的定义与促进的定义一样，存在一些争议，生物学家争论共生的定义是否应该包括积极和消极（例如寄生）相互作用。实际上，共生相互作用包括一系列积极和消极影响（Douglas 2008）。然而，本章使用共生一词主要指物种之间的积极、持久和亲密关系。

简要回顾互利共生和促进的演变

几十年来，互利共生如何演变以及如何维持一直是研究的活跃领域，可以追溯到达尔文 (1859)。相比之下，促进的研究，特别是促进相互作用的演变，直到最近才开始 (Bronstein 2009)。互利共生的演变似乎取决于相互作用对参与物种的相对成本和收益。目前的想法是，互利相互作用最好被视为互惠利用，尽管如此，它还是为每个合作伙伴提供了净收益 (例如，Leigh 和 Rowell 1995；Doebeli 和 Knowlton 1998；Sachs 等人 2004；Bronstein 2015)。因此，互利共生可以被认为是生物市场，每个物种的成员都会交换资源或服务（Noë 和 Hammerstein 1994；Schwartz 和 Hoeksema 1998；McGill 2005；Akcay 和 Roughgarden 2007）。市场是研究互利共生演化的一个特别有用的框架，因为它使我们能够纳入比较优势的概念。例如，假设物种 1 需要 A 和 B，但在生产 A 方面相对更有效率（与物种 2 相比），而物种 2（也需要 A 和 B）在生产 B 方面相对更有效率。在这些条件下，两个物种都受益于“市场”交易（物种 1 用 A 换取物种 2 的 B）。因此，许多互利共生涉及高效生产碳能的植物，它们用这种碳能换取能够移动的动物的服务（例如，授粉和种子传播）或用能量换取营养物质（例如固氮细菌），这并不奇怪。但是，如果一个物种可以拿走它想要的东西，而不是用它想要的东西进行交易，它就会这样做。这使得互利共生市场容易受到剥削和欺骗。

哪些因素有助于协调共同利益并限制欺骗？伙伴忠诚度和伙伴选择是可以限制剥削的两个重要机制。伙伴忠诚度通过共生体从父母到后代的垂直传播得到增强（Fine 1975；Axelrod 和 Hamilton 1981），它提供了一种使适应度利益保持一致的机制。也就是说，一个伙伴的利益会导致另一个伙伴的利益增加。然而，有许多互利共生体（例如，传粉者、海洋藻类、菌根真菌）在无关宿主个体之间移动的例子（水平传播）。对于一些水平传播的情况，有证据表明宿主优先在共生体菌株中进行选择，使那些也有益于宿主的菌株受益。因此，伙伴选择可能在减少互利相互作用中“作弊”的影响方面发挥重要作用（Sachs 等人，2004 年）。

Simms 等人（2006 年）提供了一个特别好的伙伴选择例子，即黄丛羽扇豆（Lupinus arboreus）。羽扇豆和其他豆科植物与根瘤菌属的细菌保持共生关系，这可能对两个物种都有利。根瘤菌占据植物根系中的根瘤（图 9.2A）。在这些根瘤中，根瘤菌将大气中的二氮（N2）转化为生物可利用的铵（NH4+），根瘤菌将其与植物产生的光合产物（碳化合物）交换。然而，这种相互作用并不总是合作的，而且显然根瘤菌存在作弊的可能性。许多作者假设，植物的特性可以促进根瘤菌的合作，这些特性会将资源差异化地分配给那些含有最合作的根瘤菌菌株的根瘤（例如，Denison 2000；Simms 和 Taylor 2002；West 等人 2002）。Simms 等人（2006）表明，黄灌木羽扇豆植物正是这样做的。当接种不同的根瘤菌菌株时，植物会将更多的资源（提供更大的根瘤）分配给那些为植物提供最大利益的菌株（图 9.2B）。这些结果表明，感染后的伙伴选择可能是限制这种互利相互作用中开发的重要机制。在 Sachs 等人（2004）的文章中可以找到互利中伙伴选择的其他例子。

促进进化的研究远远落后于互利中进化关系的研究。 Bronstein (2009, p. 1166) 解释道：“迄今为止，人们很少考虑促进相互作用是如何从头产生或从其他形式的相互作用过渡而来的。据我所知，人们也没有考虑过有利于它们进化持续性或导致它们崩溃的条件。”与互利共生的进化一样，促进的进化似乎取决于参与物种的相对成本和收益。与互利共生一样，促进的范围从相对具体到高度普遍的相互作用（Callaway 1998；Bronstein 2009）。要理解促进关系的演变，并确定这些关系是通过其中一个伙伴的变化而演变的（例如，受促进物种已经进化出促进与促进物种物理接近的特征）还是通过两个伙伴的变化而演变（特征的共同进化），就需要对相关物种的成本和收益进行实验研究，最好是在已知的系统发育背景下。这类研究目前还处于起步阶段（Bronstein 2009）。

将有益的相互作用纳入群落理论

正如本章开头提到的，有益的相互作用长期以来在生态学教科书中一直受到冷落。大多数对成对相互作用的关注，尤其是对理论的呈现，都集中在种间竞争和捕食者-猎物相互作用上。 Bruno 等人（2003）认为，这种关注反映了历史偏见，因为竞争和捕食模型是先开发的。然而，70 多年前，Gause 和 Witt (1935) 就探索了在当时的生态理论中添加正向相互作用：Lotka-Volterra 双物种相互作用模型。根据 Bruno 等人 (2003, p. 121) 的说法，“正如 Gause 和 Witt 在 1935 年所证明的那样，通过切换相互作用系数的符号将 Lotka-Volterra 竞争模型转变为互利共生模型，可以预测互利共生可以产生稳定的平衡，当两个物种同时出现时，它们的密度会更大。”然而，这种说法掩盖了简单的成对互利共生或促进模型的一个主要问题 (May 1981)。

下面的方程式显示了如何通过将种间效应的符号从负变为正，将 Lotka-Volterra 竞争模型改写为正物种相互作用模型

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在这种 Lotka-Volterra 型互利共生模型中，只有当互利共生系数的乘积小于 1（即 α α 12 21 < 1 或小于种内竞争系数的乘积（1975 年 5 月；Holland 等人 2006 年；Holland 2015 年）时，物种共存才是稳定的。要了解这一点，请考虑两种物种种群密度一定且每个物种种群（N1 和 N2）中增加一个个体的情况。如果 α α 12 21 = = 1 ，则增加一个个体的种内负密度依赖效应恰好被增加一个个体的种间正密度依赖效应抵消。因此，两个物种种群继续增长到无穷大（Gause 和 Witt） 1935；图 9.3）。因此，May（1981，第 95 页）得出结论，使用 Lotka-Volterra 方程对正向相互作用进行建模是不现实的：

[S]简单的二次非线性 Lotka-Volterra 模型捕捉到了猎物-捕食者（即振荡倾向）或竞争（即排斥倾向）的一些基本动态特征，但对于互利共生的初步讨论来说，这些模型是不够的，因为它们往往会导致愚蠢的解决方案，即两个种群都经历无限的指数增长，形成一种相互惠益的狂欢。两个互利共生者的最低限度现实模型必须允许至少一种互惠利益的幅度达到饱和。

因此，对 Lotka-Volterra 模型的简单探索表明，要实现稳定的物种共存，互利共生的积极影响需要受到限制。这种限制可以通过强烈的种内竞争导致的负密度依赖性或对互惠物种的正反馈效应的饱和功能反应发生（Holland 2015）。或者，负密度依赖性可以通过来自其他生命阶段的反馈发生（例如，护理植物有益于幼苗，但不有益于成年植物），或来自波动的环境（有时对互惠参与者有利，有时不利），或来自食物网的其他成员。

上述分析提供了一些见解，说明为什么有益的相互作用可能在早期生态理论的发展中被“忽略”（Bruno 等人 2003）。另一方面，也许整个问题只是找错了对象。问互惠如何限制种群是一个糟糕的问题，因为它们通常不会限制种群——它们只是减轻了其他预先存在的限制的影响。相反，关于正向相互作用最有趣的问题是它们如何进化以及如何防止作弊者的共同进化问题。最近的模型表明，互利共生如何从寄生相互作用（Roughgarden 1975；de Mazancourt 等 2005）甚至竞争（de Mazancourt 和 Schwartz 2010）中进化而来。在后一种情况下，如果两个竞争物种需要相同的资源，并且每个物种都过度消耗对其增长限制最小的资源，然后将这种过剩资源交易给增长受该资源限制更大的伙伴，那么共存的竞争对手可以发展为互利的“贸易伙伴关系”。当物种间过剩资源获取和资源转移的成本可以忽略不计时，这种机制就会发挥作用（de Mazancourt 和 Schwartz 2010）。

互利和促进进化的有效概念模型询问了相互作用的收益 (b) 和成本 (c) 之间的平衡（Bronstein 1994）。通常，拥有一个互利（或促进）伙伴会给焦点物种带来收益和成本。例如，在上述豆科植物-根瘤菌互利共生中，豆科植物以氨的形式获得氮（获得益处 b），并失去碳能（植物合成产物），这些碳能被细菌消耗，并分配碳能来构建根瘤以容纳细菌（成本 c）。对于细菌来说，成本和收益大致是相互的。因此，要使这种互利共生成为可行的互利共生，只需要每个物种的 b > c，而不是 b > 0 和 c = 0。通过将物种相互作用定义为既有好处又有成本，我们可以更清楚地关注每个物种的 b > c 的背景以及有益相互作用应该发展的地方。这种“背景依赖性”可能涉及其他物种的存在、非生物环境的性质，甚至涉及物种的年龄或生命阶段。因此，b > c 在某些情况下是可能的，而在其他情况下则不可能。

互利共生可能依赖于环境

在许多情况下，要了解群落中正向相互作用的演变和维持，我们需要考虑更广泛的相互作用网络以及互利共生所处的非生物条件（Frederickson 2013；Hoeksema 和 Bruna 2015；Palmer 等人 2015）。豆科植物-根瘤菌互利共生就是一个很好的例子。豆科植物和细菌之间这种正向相互作用的存在似乎依赖于环境。在低营养环境中，从根瘤菌伙伴那里获取氮的能力应该使豆科植物成为非固氮植物物种的更好竞争对手。然而，在高营养环境中，豆科植物的竞争优势应该会减弱，我们也可能预计根瘤菌和豆科植物之间的资源交易互利共生会崩溃。

Weese 等人（2015）的一项长期研究证实了豆科植物根瘤菌互利共生的这些依赖于环境的方面。在田地中施氮 21 年后，施肥地块中三种三叶草（一种豆科植物）的丰度比对照地块（未施肥）中低 10 倍，这表明氮添加降低了豆科植物相对于非豆科植物的竞争优势。更有趣的是，Weese 等人（2015 年）发现，21 年的氮添加导致了互利性降低的细菌的进化。在温室实验中，与接种了未施肥对照地块中根瘤菌菌株的植物相比，接种了从施肥地块中分离出的根瘤菌菌株的植物明显较小，并且叶绿素含量（一种与植物氮含量相关的特性）降低。因此，在高氮环境中，细菌进化为向其资源交易伙伴提供更少的氮。另一种普遍存在的互利共生关系，即植物与菌根真菌之间的互利共生关系，似乎也与环境相关（Johnson 2010；Johnson 等人 2015）。

植物与菌根真菌之间的互利共生关系可能与陆地植物本身的进化一样古老，因为在数亿年前的植物根部化石残骸上发现了类似丛枝菌根的结构。一般来说，植物将碳化合物输送给相关真菌，并反过来接收矿物质营养——最常见的是磷，在某些情况下是氮。在营养贫乏的生态系统中，植物可以从菌根真菌中获取高达 80% 的氮需求和高达 90% 的磷需求（van der Heijden 等人 2008）。然而，在高营养条件下，植物和真菌之间的这种正向相互作用可能会转变为拮抗相互作用，在这种情况下，这种结合往往没有任何好处，而且由于真菌对碳的需求，植物的生长甚至可能略有减缓（Johnson 等人，1997 年；Smith 等人，2009 年）。

Johnson (2010) 对植物与丛枝菌根之间的互利相互作用的生态学和演化进行了出色的综述，将这种关系置于营养化学计量学（Sterner 和 Elser 2002）和贸易伙伴关系（例如 Schwartz 和 Hoeksema 1998；Hoeksema 和 Schwartz 2003；Grman 等人 2012）的背景下。Johnson (2010, p. 2) 认为，这种互利关系的动态可以通过“将植物和真菌定义为必须遵守一定比例定律和质量和能量守恒定律的化学实体”（即化学计量学视角）并假设“菌根贸易伙伴关系的共生动态由两个因素决定：资源需求和获取资源的能力”来最好地理解。图 9.4 展示了植物和真菌贸易伙伴之间碳、氮和磷共享的概念贸易平衡模型。该模型显示了土壤中氮和磷的相对丰度如何将植物-真菌相互作用从互利共生转变为共生再转变为寄生。根据这些情景，全球气候变化以及随之而来的地上和地下资源的丰富（例如氮沉降和施肥；二氧化碳富集）预计将影响植物和菌根之间有益关系的性质（Johnson 2010）。植物和菌根真菌之间的伙伴贸易模型提供了一个极好的例子，说明如何将化学计量学、最佳觅食理论和共享成本和收益的生态概念应用于理解控制不同环境条件下有益相互作用性质的因素（Johnson 2010；Johnson 等人 2015；Grman 等人，2012）。

蚂蚁与植物的互利共生关系是另一个例子，表明更广泛的环境（这次是生物环境）在推动互利共生关系的进化和维持方面发挥了重要作用。热带地区各种蚂蚁与金合欢树之间的互利共生关系是有益相互作用的典型例子（Janzen 1966；Heil and McKey 2003）。树木为蚂蚁提供了庇护所（例如空心刺）和食物（花外蜜腺和 Beltian 体；图 9.5A）。反过来，蚂蚁保护树木免受食草动物的侵害，也可能减少与其他树木的竞争（通过修剪金合欢树附近的植物）。这个经过充分研究的例子表明，互利共生中的每个物种都从其他物种那里获得了明显的好处。然而，这种相互作用的积极性质主要取决于群落中是否存在其他对抗物种（捕食者、竞争者）。Palmer 等人。 (2008) 表明，在非洲大草原上实验性地排除大型食草哺乳动物，会使平衡从强大的互利共生转变为一系列相互作用的植物和蚂蚁物种的不利行为（图 9.5B、C）。十年的食草动物排除导致树木为蚂蚁提供的花蜜和住所减少，互利共生蚂蚁物种的对抗行为增加，竞争优势从依赖花蜜的互利共生蚂蚁物种转移到不利共生的蚂蚁物种。与互利共生蚂蚁物种占据的树木相比，不利共生蚂蚁物种占据的树木生长得更慢，死亡率更高。因此，食草动物群落的变化导致蚂蚁-植物互利共生迅速瓦解。同样，从这个例子中我们可以看出，互利相互作用的现实模型通常取决于其他物种的纳入以及对正负效应之间平衡的认识（Chamberlain 和 Holland 2009；Palmer 等人 2015）。事实上，Prior 和 Palmer（2018）最近的一项研究发现，第三个贸易伙伴（介壳虫）的存在增强了蚂蚁与植物的互利关系。在干旱时期，当金合欢花外蜜腺的花蜜产量减少时，介壳虫产生的蜜露为蚂蚁提供了补充碳水化合物，使它们能够保持活跃并保护树木免受大象的啃食。

相互作用可能在生命阶段从正向负转变

正如我们上面所看到的，物理环境和生物环境都会影响物种间相互作用的性质，并可能将相互作用的整体符号从负向变为正向。此外，种间相互作用的符号和强度可能会在生命阶段发生变化，如以下示例所示。

护理植物

恶劣环境中植物的招募通常得益于护理植物的存在——这些植物的树冠提供了保护性微气候，促进了其他物种的发芽和生长。沙漠中可以看到“护理植物综合症”的特别引人注目的例子，其中的树木如帕洛佛得角 (Cercidium spp.)、牧豆树 (Prosopis spp.) 和铁木 (Olneya tesota) 遮蔽基质，减少水分蒸发流失，和/或增加土壤肥力，从而提高其他植物物种的种子发芽率和幼苗存活率（参见 Shreve 1951；Hutto 等人 1986；Tewksbury 和 Lloyd 2001）。然而，与护理植物关联的净收益可能是正面的，也可能是负面的，具体取决于环境背景以及“护理”植物的生命阶段。研究表明，在缺水（干旱）环境中，护育植物为个体带来更大益处（例如 Franco 和 Nobel 1989）。此外，研究表明，在缺水条件下，护育植物对植物群落结构和物种丰富度的影响最大（Tewksbury 和 Lloyd 2001）。然而，其他研究表明，干旱胁迫程度的时间变化并没有改变护育植物的有益影响（例如 Tielbörger 和 Kadmon 2000）。最后，相互作用的符号可能会在个体的一生中发生变化（Schupp 1995；Callaway 和 Walker 1997；Miriti 2006）。个体植物在幼小的时候可能会从与护育植物的相互作用中受益，但当它们长大并体型较大时，则会面临与护育植物邻居的更激烈的竞争；换句话说，“幼苗生长的最佳地点可能不是树苗成熟的最佳地点”（Nuñez 等人，2009 年，第 1067 页）。物种相互作用类型和强度的这种个体发育转变在大小结构或阶段结构物种中尤为常见（Yang 和 Rudolf，2010 年）。

菌根关联

在本章前面，我们讨论了大多数植物物种与菌根真菌存在共生关系的事实。然而，并非所有植物-菌根相互作用都是正向的，在高营养条件下，相互作用的符号可能变为中性或负向（Johnson 等人，1997 年；Smith 等人，2009 年）。因此，植物-菌根相互作用为促进相互作用的上下文依赖性提供了另一个重要例证。此外，许多菌根真菌并非宿主特异性的，这些真菌可能连接多种植物的根系。因此，菌根网络有可能在不同植物之间分配资源，而不管它们的种类或大小如何（van der Heijden 和 Horton 2009）。例如，研究表明，幼苗通常通过与成年植物的结合而接种菌根真菌（Read 等人 1976；Dickie 等人 2002）。当这种情况发生时，幼苗的存活或生长可能因其与成年植物的接近而得到促进（例如，Horton 等人 1999；Dickie 等人 2002）。然而，成年植物也可能降低幼苗可获得的光照水平，并可能与幼苗争夺资源。因此，幼苗、成虫及其共享的菌根真菌之间相互作用的净结果取决于正负效应的平衡，这种平衡可能会随着空间和个体发育而改变（Dickie 等人，2005 年；van der Heijden 和 Horton，2009 年；Booth 和 Hoeksema，2010 年）。一般来说，随着幼苗成熟、生长并与邻居竞争，积极的幼苗-成虫相互作用会转变为消极影响。

传粉媒介促进

据估计，大约 80% 的植物物种是由动物授粉的。植物显然受益于这种互利共生。然而，不太清楚的是植物是否可以通过增加传粉媒介的访问来促进彼此的繁殖成功。例如，如果一种植物吸引传粉媒介到第二种植物的附近，那么其中一个或两个物种都可能通过增加种子数量和更高的繁殖率而受益（Schemske，1981 年；Rathcke，1988 年）。当然，邻近的植物物种也可能竞争传粉者或其他资源，因此它们相互作用的平衡可能是积极的，也可能是消极的。

种群模型表明，只有当传粉者的访问率随着花丛中花朵总数的增加而加快（至少在最初阶段），传粉者促进作用才可能发生（即传粉者具有 S 形或 III 型功能反应；参见第 5 章）。当传粉者表现出饱和（II 型）功能反应时，促进作用不太可能发生（Feldman 等人，2004 年）。因此，虽然植物物种之间的促进作用可以通过传粉者共享实现，但实现这种促进作用的条件似乎相当严格。实证研究考察了异种花密度对焦点物种传粉者访问的影响，发现有积极影响（例如，Laverty 1992；Ghazoul 2006；Hegland 等人 2009）、消极影响（例如，Thomson 1978；Campbell 和 Motten 1985）和无影响（例如，Campbell 和 Motten 1985；Caruso 2002）。

在一项荟萃分析中，Morales 和 Traveset (2009) 在总共 40 项涉及 57 个焦点物种的研究中，研究了本地植物物种之间以及本地和外来植物物种之间传粉者促进和传粉者竞争的证据。他们发现，本地物种之间大多数共同的传粉者相互作用对传粉者访问率或植物繁殖成功率没有影响。然而，外来物种对传粉者访问本地物种以及本地物种的繁殖成功率有显著的负面影响（图 9.6）。Morales 和 Traveset (2009) 认为，从人均数量来看，外来物种比本地共花物种更优秀，对传粉者更有吸引力。

结合积极和消极影响

尽管积极相互作用对物种多样性和群落结构的影响仍不甚了解，但最近已朝着开发包括积极和消极相互作用组合的物种相互作用的一般理论迈出了一步。一个值得注意的例子是，Gross (2008) 修改了为研究种间竞争而开发的标准消费者资源竞争模型（见第 7 章；Tilman 1982；Grover 1997），以包括积极的种间影响。在 Gross 的模型中，资源竞争者的人均死亡率或维持要求可能会因另一个竞争物种的存在而降低。这种积极的互动融合了促进的一般特征，即一个物种改善了另一个物种的压力环境。在双物种模型中，Gross (2008) 发现，如果优势资源竞争者的促进作用降低了劣势资源竞争者的死亡率，足以让“劣势”物种入侵仅由优势竞争者组成的群落，那么两个物种就可以在单一资源上共存。积极和消极的影响也可能被纳入增长率项中。重要的一点是，物种之间可能存在积极和消极的影响，而分别考虑这些影响可以提供额外的共存机制，而这些机制在 Lotka-Volterra 类型的模型中是不存在的（其中相互作用物种的平均影响被总结为一个术语，即相互作用系数 α）。

Gross 的理论分析表明，即使积极互动只能部分抵消剥削性竞争，它们也可以让物种共存并促进多样性。两项实证研究阐明了正向相互作用可能介导种间竞争效应并从而增加竞争物种共存可能性的其他途径。Bever (1999, 2002) 表明，如果互利共生的菌根真菌物种为这些植物带来最大的生长益处，并且优先与其它劣势竞争者——黍属植物结合，那么两种竞争植物物种（车前草和球果黍）可能共存。这一结果与共同捕食如何促进物种共存有着有趣的相似之处，如果捕食者选择性地捕食资源优势竞争者（见图 6.6）。

在第二项研究中，Schmitt 和 Holbrook (2003) 在众所周知的海葵和小丑鱼的互利共生关系中发现了一个有趣的现象，表明这种相互作用如何促进竞争鱼类之间的共存。两属的海葵鱼在海葵的刺状触手中找到庇护所（图 9.7）；作为回报，海葵鱼会驱赶专门的海葵捕食者。施密特和霍尔布鲁克发现，当海葵鱼出现时，海葵生长得更快，体型也更大。海葵体型的增加使得第二种鱼类——雀鲷（Dascyllus trimaculatus）能够与其更强大的竞争对手——更具攻击性的海葵鱼一起占据海葵。共存发生在大型海葵中，但不发生在小型海葵中，因为海葵鱼之间的社会互动将它们限制为每只海葵 2 只，无论海葵大小如何。因此，无论海葵大小如何，海葵鱼之间的种内竞争强度保持不变；然而，雀鲷和海葵鱼之间的种间竞争强度会随着海葵大小而降低。回想一下第 8 章，当人均种内竞争效应与种间竞争效应之比增加时，物种共存就会得到促进。Schmitt 和 Holbrook 认为这种机制可能在各种系统中普遍存在，因此增加了另一种互利共生可以增强多样性的途径。

植物促进的胁迫梯度假说

如果我们假设物种相互作用通常代表正效应和负效应之间的平衡，我们可以问哪些因素可能会打破平衡，从而我们看到群落中净正效应或净负效应占主导地位。在植物中，与温和环境相比，在恶劣环境中促进似乎更重要，或更频繁地发生。原生演替——新近暴露的基质的定植，例如冰川或海岸线消退或火山活动产生的基质——长期以来一直被植物生态学家视为一种促进过程（第 14 章；Clements 1916；Connell 和 Slatyer 1977）。在原生演替过程中，早期定植的植物物种可能通过减少水分胁迫或风力强度，或通过促进有机物质的积累来改善新栖息地恶劣的物理条件，从而使较不耐寒的植物物种得以定植（Chapin 等人 1994；Walker 和 del Moral 2003）。在没有发生演替的恶劣环境中也经常观察到促进作用，例如干旱、高山和盐沼环境。这一普遍观察导致了植物群落中各种促进作用的概念模型的出现，这些模型可以统称为胁迫梯度假说 (SGH)（Bertness 和 Callaway 1994；Callaway 和 Walker 1997；Brooker 和 Callaghan 1998；Callaway 2007；Butterfield 2009）。

简而言之，胁迫梯度假说假定植物物种之间竞争性相互作用与促进性相互作用的相对重要性随着环境恶劣程度的梯度而变化（图 9.8）。竞争性相互作用在良性环境中应占主导地位，而促进性相互作用在压力环境中应变得更为重要。支持 SGH 预测的最佳实证例子之一是 Callaway 等人的工作。 （2002），其中来自世界各地的一个研究小组比较了全球 11 个不同山区高山植物物种对低海拔（亚高山植被）和高海拔（高山植被）邻近植物物种移除的反应（图 9.9）。高海拔地区的环境比低海拔地区更恶劣。此外，从竞争到促进的转变与环境恶劣程度的一个衡量标准——夏季最高温度呈负相关（图 9.9B）。所有 11 个实验地点的反应模式非常一致：移除低海拔地区的邻居会导致目标植物存活率和开花目标植物比例增加（种间竞争的证据），而移除高海拔地区的邻居通常会导致目标植物存活率和开花率下降（促进的证据；图 9.9C）。

尽管 Callaway 等人（2002）和其他人提供了实验证据来支持压力梯度假说，但许多研究发现了相互矛盾的结果（例如，Tielbörger 和 Kadmon 2000；Pennings 等人 2003；Maestre 和 Cortina 2004）。此外，对田间和普通花园研究的荟萃分析（Maestre 等人 2005）得出结论，促进作用的重要性似乎并没有随着非生物胁迫而稳步增加。Maestre 和 Cortina（2004）和 Butterfield（2009）在干旱系统中工作，他们提出，当沿着整个环境压力梯度进行检查时，邻居的促进作用很可能是环境恶劣性的峰值函数（见图 9.8）。 Butterfield (2009, p. 1194) 指出：

[R]无论植物通过何种机制来改善环境恶劣程度，都必须存在一些环境条件，在这些条件下，改善效果是最佳的，而在或多或少恶劣的环境中，改善效果会降低。有证据表明，许多极端高山环境中的植物接近或刚好超过这种最佳缓冲能力（Callaway 等人，2002 年），而索诺兰沙漠中的多年生植物则超出了这种最佳缓冲能力（Butterfield 等人，2010 年）。

胁迫梯度假说（包括其提出的修改；Maestre 等人，2009）是否描述了植物群落的一般特征还有待观察。同样，Thrall 等人（2007）提出，低生产力环境应该有利于共生互利关系（正相互作用）的演变，而高生产力环境应该有利于以寄生为主的共生关系（负相互作用）。与压力梯度假说一样，支持这一假说的证据是混杂的，而且环境质量的提高似乎并不总有利于对抗关系的演变而不是互利关系的演变（Hoeksema 和 Bruna，2015）。

正如理论模型所表明的那样，确定物种相互作用的净效应是正的还是负的只能说明部分情况（Gross，2008）。对物种共存和物种多样性来说，最重要的是正效应和负效应的共同作用。正如 Gross (2008, p. 935) 所指出的，

积极的互动在仅部分抵消剥削性竞争时也能推动共存。后一种影响更为微妙，但在自然界中可能更为常见。如果仅根据净效应对相互作用进行分类，这些更微妙的积极互动就无法被发现，这一事实强调了了解物种间相互作用的所有组成部分的必要性 (Callaway and Walker 1997)。即使在似乎主要由资源竞争构成的社区中，积极的互动也可能是解释有多少不同物种共存的关键。

展望

近年来，群落生态学在理解有益互动对物种多样性和社区结构的影响方面取得了重大进展 (Bronstein 2015)。然而，这些进展大多是在研究当地社区的背景下取得的。有益相互作用在确定大生态模式、区域多样性和元群落中的物种动态方面的作用基本上是未知的（参见 Gouhier 等人 2011；Menge 等人 2011，了解招募促进如何影响海洋系统中的局部和区域物种多样性的例子）。许多研究表明有益相互作用与大生态模式之间存在有趣的关系。例如，自达尔文时代以来，生态学家就注意到热带地区似乎存在着互利相互作用。May（1981，第 98 页）基于他对不同环境中互利稳定性的数学检验，推测在相对稳定的环境（例如热带地区）中，专性互利更有可能受到青睐：

这些动态考虑 [稳定性分析] 可能在某种程度上解释了为什么这种专性互利在温带和北方生态系统中不如在热带生态系统中那么突出。 Farnworth 和 Golley (1974, pp. 29–31) 对这一观点进行了很好的实证研究，他们观察到，不仅北纬 24 度以北没有专性蚂蚁-植物互利共生，北纬 33 度以北没有食蜜或食果蝙蝠，北纬 24 度以北的美洲没有兰花蜂，而且在热带地区，互利相互作用在温暖潮湿的常绿森林中比在较冷和季节性更强的栖息地中更为普遍。

互利共生是否在热带地区更为普遍以及有益相互作用是否在纬度多样性梯度的发展中发挥重要作用，这些都是有待探索的有趣问题（Schemske 等人，2009 年）。

正如我们在本章和前几章中看到的，跨营养级物种之间的相互作用可以产生积极的间接影响（例如，捕食者可能通过减少食草动物的数量或进食率间接使植物受益）。接下来的章节将探讨食物链和食物网中间接影响（积极和消极）的后果，解决物种多样性、稳定性、连锁效应和营养级生物量的调节问题。除了研究传统食物网（描述群落中谁吃谁）中的间接影响外，生态学家在将有益物种相互作用（互利共生）直接纳入生态网络（例如，植物-传粉者网络、植物-种子传播者网络）方面取得了重大进展。在下一章中，我们将研究互利网络的属性，并将这些有益物种相互作用网络的属性与基于进食关系的生态网络（食物网）进行比较。

图 9.1 两种盐沼植物的促进作用。（A）典型的新英格兰盐沼中的三个主要植被区及其物理环境。请注意 Iva 和 Juncus 物种分布的分离以及它们的重叠区域。（B-D）移植实验的结果，其中成年 Iva 和 Juncus 植物被移植到三个植被区中的每一个，有或没有其他物种。当与 Juncus 一起移植时，Iva 在低潮间带和边界区域表现更好；Juncus 可能提供遮荫并减少蒸散，从而降低土壤盐度并使耐盐性较差的 Iva 存活。在较高的沼泽海拔，土壤盐度低，环境条件不太恶劣，Iva 和 Juncus 之间的相互作用从促进转变为竞争。根据 Bertness 和 Hacker (1994)。

图 9.2 豆科植物-根瘤菌互利共生中的伙伴选择。（A）豆科植物产生根瘤，其中容纳固氮根瘤菌。 (B) 黄丛羽扇豆 (Lupinus arboreus) 通过为更有益的根瘤菌菌株提供更大的根瘤来表现出伴侣选择。每个直方图代表一株接种了两种不同根瘤菌菌株的植物。接种的根瘤菌菌株之间的平均质量差异为：好到差（上图）、中等到差（中图）和好到中等（下图）。直方图条的大小表示单个植物中最佳和最差菌株的根瘤平均大小之间的差异。一般来说，植物会分配资源来为更有益的根瘤菌菌株生产更大的根瘤。照片由 David McIntyre 拍摄；(B) 来自 Simms 等人 (2006)。

图 9.3 Gause 和 Witt (1935) 修改了洛特卡-沃尔泰拉 (L-V) 竞争模型，通过将 L-V 交互系数（此图中的 α 和 β，对应于文中的 α12 和 α21）的符号从负（竞争）改为正（互利），以考虑两个物种互利互惠的情况（“共生”）。此相平面图显示了结果，取自 Gause 和 Witt 1935 年的论文。如作者所述，当交互系数为正时，两个物种一起获得的生物量比单独获得更大，当 αβ < 1 时会出现“稳定结”（平衡点）：“随着互助系数 α 和 β 的增加，‘结’不断向上和向右移动，最后当 αβ = 1 时变为无穷大”（Gause 和 Witt 1935，第 603-4 页）。因此，Gause 和 Witt 表明，在两种物种的 Lotka-Volterra 相互作用的简单框架内考虑互利共生是不现实的。

图 9.4 贸易平衡模型显示随着土壤中氮 (N) 和磷 (P) 供应的变化，植物和菌根真菌之间的相互作用预计将如何从互利共生转变为共生再转变为寄生。根据 N 和 P 的相对丰度预测了四种情景。（情景 1）当 N 和 P 的水平都很低时，预计会出现碳限制的互利共生。即使植物生长受到低营养水平的限制，并且可供交易的碳 (C) 很少，但有限的 C 与 P 贸易仍然对双方有利。（情景 2）当 N 丰富但 P 稀少时，预计会出现强烈的互利共生。植物有丰富的碳可供交易，使得 C 换 P 贸易对双方均极为有利。（情景 3）当 P 丰富且植物从 C 换 P 交易中获得的收益很少时，预计会出现共生。在这种情况下，菌根真菌从植物中获取碳，但真菌对碳的需求较低，因为真菌生长受到低氮的限制。（情景 4）当 N 和 P 都丰富且植物无法从 C-for-P 交易中获益时，预计会发生寄生。然而，由于 N 丰富，真菌对碳的需求很高；因此，预计真菌会寄生在植物上。Johnson (2010) 著。

图 9.5 在蚂蚁-金合欢互利共生中，金合欢树为蚂蚁提供住所和食物，作为回报，树木得到保护免受食草动物的侵害。（A）蚂蚁可能在树的特殊肿胀刺（domatia）内生活和抚养幼崽，并经常以树的花外蜜腺和 Beltian 体为食。 (B) 在东非进行的研究表明，排除大型食草动物会导致刺刺相思树 (Acacia drepanolobium) 降低蚂蚁获得的奖励水平。与食草动物存在时 (金色直方图) 相比，排除食草动物时 (橙色直方图) 蜜腺数量和肿胀刺的数量均有所下降。 (C) 在同一项研究中，大多数树木都被 Crematogaster mimosae 或 C. sjostedti 蚂蚁占据。C. mimosae 积极保护寄主相思树免受食草动物侵害，并依靠巢穴来抚养幼崽；C. sjostedti 的防御能力较弱，不生活在巢穴内。在自然条件下，C. mimosae 是最丰富的蚂蚁共生体。然而，当排除食草动物时，互利共生的植物（含羞草）数量减少，而有益性较差的蚂蚁种群（sjostedti）数量增加。（A）© A. Wild、Visuals Unlimited 和 M. Moffett、Minden Pictures；（B、C）来自 Palmer 等人（2008 年）。

图 9.6 荟萃分析结果表明，邻近植物物种的身份（外来植物与本地植物）会影响焦点植物物种的授粉和繁殖成功率。图表显示了外来或本地邻近植物物种对焦点植物物种的传粉者访问频率（A）和繁殖成功率（B）的影响的平均效应大小（Hedges’ d）和 95% 置信区间。外来邻居对传粉者访问和繁殖成功率均有显著的负面影响（95% 置信区间不包括零均值效应大小），而本地邻居总体上没有显著影响（95% 置信区间包括零均值效应大小）。样本大小显示在括号中。来自 Morales 和 Traveset (2009)。

图 9.7 当海葵鱼（它们的互利伙伴）存在时，海葵生长得更快，体型更大。照片 © Jodi Jacobson/Shutterstock。

图 9.8 压力梯度假说的预测。（A）根据 SGH，随着物理环境的恶劣程度，种间竞争的强度会降低，促进的强度会增加。然而，在非常恶劣的环境中，促进的强度可能会下降（虚线）。 (B) 由于这些关系，随着环境恶劣程度的增加，焦点植物物种的适应度预计在邻近植物存在的情况下下降较少 (C) 随着环境恶劣程度的增加，相对邻居效应预计会从负面（表示竞争）转变为正面（表示促进）。Butterfield (2009) 著。

图 9.9 压力梯度假说的实证支持。移除邻近植物物种对位于严酷高山栖息地的高山植物物种产生不利影响，但对位于较温和的亚高山栖息地的同一物种产生积极影响。（A）实验地点的全球分布。在每个实验地点，移除焦点植物 10 厘米范围内的所有邻近植物，并测量焦点个体的生物量变化。RNE 是相对邻居效应，其中正响应表示促进（蓝色直方图），负响应表示竞争（红色直方图）。（B）随着环境恶劣程度的降低（即 6 月气温变暖），RNE 的符号从促进（正 RNE）变为竞争（负 RNE）。（C）邻居移除对高海拔地块中的焦点植物生存和繁殖（即花/果实生产）产生负面影响，但在较低海拔地区产生正面影响。根据 Callaway 等人的研究。 (2002)。